Mode pemulihan: Kawasan perlindungan laut meningkatkan ketahanan iklim spesies invertebrata terhadap gelombang panas laut

Abstrak

1. PENDAHULUAN
Kawasan perlindungan laut (KKL) mempromosikan keanekaragaman hayati dan fungsi ekosistem dan merupakan landasan dari banyak strategi konservasi dan pengelolaan (Grorud-Colvert et al., 2021 ). KKL berkontribusi pada pemulihan spesies yang dieksploitasi secara berlebihan (Edgar et al., 2014 ; Sala & Giakoumi, 2018 ) dan dapat meningkatkan ketahanan dan kapasitas adaptif spesies dan ekosistem terhadap dampak iklim (Benedetti-Cecchi et al., 2024 ; Jacquemont et al., 2022 ; Kumagai et al., 2024 ; Micheli et al., 2012 ; Roberts et al., 2017 ). Akibatnya, kawasan lindung laut telah diterapkan secara global untuk melindungi keanekaragaman hayati, mengelola perikanan, dan mendukung penyediaan layanan ekosistem, termasuk pariwisata, rekreasi, penyediaan makanan, dan penyerapan karbon (Gill et al., 2017 ; Sala et al., 2013 ). Namun, meskipun telah dilakukan penelitian selama puluhan tahun tentang manfaat ekologis dan sosial ekonomi kawasan lindung laut (Bates et al., 2014 ; Edgar et al., 2014 ; Lester et al., 2009 ), manfaat yang dapat diberikan kawasan lindung laut di bawah dampak perubahan iklim masih kurang dipahami (Bates et al., 2019 ; Bruno et al., 2019 ).

Kawasan perlindungan laut (MPA) yang dikelola dengan baik dan dilindungi sepenuhnya (tanpa penangkapan) terbukti paling efektif dalam memulihkan dan menjaga biomassa spesies yang mengalami penangkapan berlebih (Edgar et al., 2014 ), menjaga keanekaragaman genetik (Munguía-Vega et al., 2015 ), meningkatkan pemulihan ekosistem pascagangguan (Eisaguirre et al., 2020 ), dan memberikan ketahanan terhadap perubahan iklim (Benedetti-Cecchi et al., 2024 ; Kumagai et al., 2024 ; Micheli et al., 2012 ; Roberts et al., 2017 ; Ziegler et al., 2023 ). Contoh penting dari keberhasilan kawasan lindung laut tanpa tangkap adalah kasus Taman Nasional Cabo Pulmo di Teluk California, Meksiko, di mana, setelah 14 tahun penerapan, terjadi peningkatan 463% dalam total biomassa ikan dan peningkatan 30% per tahun dalam jumlah ikan predator (Aburto-Oropeza et al., 2011 ). Tinjauan global dan meta-analisis terkini (Jacquemont et al., 2022 ; Roberts et al., 2017 ) menemukan bahwa kawasan lindung laut tanpa tangkap memberikan manfaat signifikan bagi ekosistem dan layanan ekosistem dengan meningkatkan penyerapan karbon, perlindungan pesisir, keanekaragaman hayati, dan ukuran serta kapasitas reproduksi organisme, serta membantu mengurangi dan mendorong adaptasi terhadap perubahan iklim.

Perubahan iklim meningkatkan frekuensi, intensitas dan durasi peristiwa iklim ekstrem seperti gelombang panas laut (MHWs), yang berdampak pada ekosistem laut di seluruh dunia (Smale et al., 2019 ). MHW didefinisikan sebagai periode hangat di mana suhu melebihi ambang batas persentil ke-90 relatif terhadap klimatologi dasar (rata-rata bervariasi musiman) dan berlangsung setidaknya selama lima hari berturut-turut (Hobday et al., 2016 ; IPCC, 2023 ; Oliver et al., 2019 ). Karena negara-negara telah berkomitmen untuk melindungi 30% lautan pada tahun 2030 sambil beradaptasi dengan perubahan iklim (CBD, 2022 ), pertanyaan utamanya adalah bagaimana MHWs memengaruhi fungsi kawasan lindung laut dan apakah kawasan lindung laut berkontribusi pada ketahanan ekologis dalam menghadapi peristiwa iklim ekstrem. Pada tahun 2014–2016, Samudra Pasifik Timur Laut mengalami MHW terkuat dan terpanjang yang pernah tercatat (Laufkötter et al., 2020 ), yang berdampak besar pada ekosistem laut di sepanjang sistem Arus California, dari Alaska, AS, hingga Baja California, Meksiko (Cavole et al., 2016 ). MHW 2014–2016 mengakibatkan pergeseran dalam distribusi spesies (Sanford et al., 2019 ), perubahan dalam biomassa dan struktur komunitas (Arafeh-Dalmau et al., 2019 ; Beas-Luna et al., 2020 ; Jiménez-Quiroz et al., 2019 ), penurunan, dan penutupan perikanan di wilayah tersebut (Cheung & Frölicher, 2020 ; Free et al., 2023 ; Villaseñor-Derbez et al., 2024 ) dan hilangnya spesies pembentuk habitat seperti hutan rumput laut (Arafeh-Dalmau, Olguín-Jacobson, et al., 2023 ; Cavanaugh et al., 2019 ; McPherson et al., 2021 ).

Hutan rumput laut merupakan salah satu ekosistem paling produktif di Bumi yang mendukung keanekaragaman hayati laut yang sangat besar (Schiel & Foster, 2015 ; Wernberg et al., 2019 ) dan menyediakan barang dan jasa ekosistem yang diandalkan oleh masyarakat pesisir, termasuk perikanan yang bernilai (Eger et al., 2023 ; Wernberg et al., 2019 ). Hutan rumput laut di dalam Arus California terdampak secara signifikan oleh MHW 2014–2016, tetapi dampak dan pemulihannya bervariasi di berbagai wilayah (Bell et al., 2023 ; Cavanaugh et al., 2019 ). Misalnya, di California utara, hilangnya hutan rumput laut banteng ( Nereocystis luetkeana ) (Postels & Ruprecht, 1840) >90% menyebabkan runtuhnya perikanan abalon merah ( Haliotis rufescens ) (Swainson, 1822) dan bulu babi merah ( Mesocentrotus franciscanus ) (A. Agassiz, 1863) dan pergeseran ekosistem dari hutan rumput laut ke padang rumput bulu babi (Rogers-Bennett & Catton, 2019 ). Khususnya, ekosistem rumput laut banteng ini belum pulih hingga tahun 2021 (Arafeh-Dalmau, Olguín-Jacobson, et al., 2023 ). Di Baja California, Meksiko, dekat batas distribusi selatan rumput laut raksasa ( Macrocystis pyrifera ) (Linnaeus (C. Agardh, 1820)), terjadi penurunan signifikan pada hutan rumput laut raksasa, penurunan kekayaan spesies ikan hingga ~50%, dan hampir punahnya invertebrata sesil (Arafeh-Dalmau et al., 2019 ).

Meskipun dampaknya meluas pada hutan rumput laut di seluruh Arus California, Isla Natividad, di lepas pantai Baja California Sur, Meksiko, menonjol sebagai pengecualian, mempertahankan salah satu hutan rumput laut yang paling persisten dan stabil di wilayah tersebut (Arafeh-Dalmau et al., 2021 ) meskipun terletak di dekat batas jangkauan distribusi selatan rumput laut raksasa. Ketahanan tersebut mungkin disebabkan oleh kombinasi kepadatan populasi pesisir yang rendah dan dampak manusia yang rendah, proses oseanografi lokal skala kecil yang menyediakan tempat berlindung iklim, dan pengelolaan yang efektif oleh nelayan lokal (Micheli et al., 2024 ; Smith et al., 2022 ; Woodson et al., 2019 ). Sebuah koperasi nelayan di Isla Natividad, yang dikenal sebagai Buzos y Pescadores de la Baja California , bergantung pada berbagai spesies yang terkait dengan rumput laut, seperti abalon, lobster, siput turban, dan teripang. Koperasi ini memegang konsesi untuk akses eksklusif dan bertanggung jawab atas pengelolaan dan penegakan peraturan setempat (McCay et al., 2014 ). Pada tahun 2006, koperasi nelayan tersebut secara sukarela mendirikan dua kawasan lindung laut tanpa tangkap (Gambar 1a ), dengan mempertimbangkan faktor biologis dan ekonomi ketika memilih lokasi dan ukuran kawasan lindung tersebut serta berinvestasi dalam penegakan hukum dan pemantauan setempat (Micheli et al., 2012 , 2024 ).

Pemantauan jangka panjang diperlukan untuk mengukur manfaat yang mungkin diberikan oleh kawasan lindung laut (MPA) bagi spesies, populasi, dan ekosistem dalam menghadapi dampak perubahan iklim, mengingat respons dan pemulihan ekosistem setelah peristiwa iklim dapat berlangsung dari bulan ke tahun. Pemulihan didefinisikan di sini sebagai tingkat pengembalian ke struktur dan fungsi komunitas yang mirip dengan keadaan sebelum gangguan (Capdevila et al., 2020 ). Penelitian sebelumnya telah menemukan bahwa cagar laut Isla Natividad memainkan peran penting dalam mendorong pemulihan populasi abalon yang terkuras setelah peristiwa kematian massal (Aalto et al., 2019 ; Micheli et al., 2012 ; Rossetto et al., 2015 ; Smith et al., 2022 ). Pada tahun 2009, hipoksia yang berkepanjangan menyebabkan kematian massal populasi abalon hijau dan merah muda ( Haliotis fulgens (RA Philippi, 1845) dan H. corrugata (W. Wood, 1828)). Survei populasi dan studi rekrutmen yang dilakukan selama peristiwa ini menunjukkan bahwa cagar alam mempertahankan kelimpahan individu reproduksi yang lebih besar dan rekrutmen juvenil yang lebih besar di dalam dan di sekitar cagar alam, yang menyoroti peran potensial perlindungan dalam mendukung pemulihan dengan mempertahankan hasil reproduksi dan rekrutmen juvenil (Micheli et al., 2012 ). Pemantauan berkelanjutan mengonfirmasi bahwa kedua spesies tersebut mengalami pemulihan yang cepat setelah penutupan penangkapan ikan selama 6 tahun dan penegakan cagar laut sukarela. Abalon merah muda kembali ke tingkat pra-kematian batas bawah di dalam dan luar cagar alam, sementara abalon hijau pulih lebih cepat di dalam cagar laut (Smith et al., 2022 ). Namun, belum ada penelitian yang meneliti keumuman manfaat ini, dan apakah kawasan lindung laut dapat meningkatkan pemulihan spesies invertebrata lain setelah MHW.

Di sini, pertama-tama kami mengkarakterisasi MHW 2014–2016 di Isla Natividad dan menggambarkan dampaknya terhadap hutan rumput laut raksasa menggunakan data penginderaan jauh. Kemudian, kami menganalisis data pemantauan biologis hutan rumput laut selama 15 tahun (2007–2021) untuk menilai respons komunitas ikan dan invertebrata terhadap MHW 2014–2016. Kami kemudian mengevaluasi apakah MHW 2014–2016 memengaruhi biomassa spesies dan apakah mereka pulih setelah kejadian tersebut, di dalam dan di luar dua cagar laut yang dilindungi sepenuhnya di Isla Natividad, Meksiko. Kami berhipotesis bahwa (1) kedua kelompok (ikan dan invertebrata) terkena dampak yang signifikan selama MHW, (2) dampaknya kurang parah di dalam cagar laut dibandingkan dengan situs referensi, dan (3) spesies pulih lebih cepat (yaitu membutuhkan lebih sedikit tahun untuk pulih) ke biomassa spesies pra-gelombang panas di dalam cagar laut daripada di situs referensi. Untuk menganalisis dampak dan pemulihan dari MHW, kami memilih empat spesies invertebrata (abalone ( Haliotis spp.), siput turban bergelombang ( Megastraea spp.), teripang kutil ( Apostichopus parvimensis ) dan lobster berduri California ( Panulirus interruptus )). Kami tidak memasukkan komunitas ikan dalam analisis pemulihan karena hasil kami tidak menunjukkan dampak selama atau setelah MHW untuk semua lokasi, kecuali satu lokasi setelah MHW (lihat hasil). Selain itu, ikan tidak penting secara ekonomi bagi komunitas nelayan, tidak seperti spesies invertebrata yang mendukung nelayan ekspor komersial yang penting.

2 BAHAN DAN METODE
2.1 Wilayah Studi
Isla Natividad terletak di pantai Pasifik Baja California Sur, Meksiko (Gambar 1a ). Koperasi nelayan Buzos y Pescadores de la Baja California di Isla Natividad memegang hak penangkapan ikan eksklusif di wilayah penangkapan ikan yang ditentukan (konsesi) di sekitar pulau tersebut sejak tahun 1942 (Crespo-Guerrero & Jiménez-Pelcastre, 2018 ). Pada tahun 2006, koperasi nelayan tersebut secara sukarela mendirikan dua kawasan suaka laut masyarakat yang dilarang tangkap (La Plana-Las Cuevas, dengan luas permukaan 1,3 km2 dan Punta Prieta, 0,7 km2 ) yang meliputi total permukaan 2 km2 . Sejak tahun 2006, koperasi tersebut telah mempertahankan program pengelolaan berbasis masyarakat yang berhasil yang menegakkan peraturan larangan tangkap dan terus memantau kegiatan penangkapan ikan dan perburuan liar di sekitar pulau tersebut (McCay et al., 2014 ; Micheli et al., 2024 ). Cagar alam ini secara resmi ditetapkan oleh pemerintah Meksiko sebagai tempat perlindungan ikan dari tahun 2018 hingga 2023 (DOF, 2018 ); sebelum dan sesudah periode ini, cagar alam bersifat sukarela.

2.2 Gelombang panas laut
Untuk mengidentifikasi MHW, kami memperoleh estimasi suhu permukaan laut (SST) harian untuk Isla Natividad antara tahun 1982 dan 2021 menggunakan set data OISST resolusi grid NOAA 0,25° (Huang et al., 2021 ). Kami kemudian menggunakan paket R heatwaveR (Schlegel & Smit, 2018 ) untuk mengidentifikasi MHW yang terdaftar dari tahun 1982 hingga 2021 (Gambar 1b ), relatif terhadap klimatologi dasar 30 tahun untuk tahun 1983 hingga 2012. Kami mengidentifikasi tanggal mulai dan berakhir dan menghitung durasi dan intensitas untuk setiap peristiwa MHW.

2.3 Biomassa tajuk permukaan rumput laut raksasa
Kami menggunakan kumpulan data yang ada yang menggunakan citra Landsat multispektral untuk memperkirakan luas tajuk permukaan hutan rumput laut raksasa ( M. pyrifera ) (Bell et al., 2020 ) untuk mengkarakterisasi dinamika rumput laut raksasa di sekitar Isla Natividad. Kumpulan data ini memberikan perkiraan triwulanan luas tajuk rumput laut pada resolusi grid 30 m dari tahun 1984 hingga sekarang. Kami menggabungkan semua piksel grid 30 m yang dilapisi dengan poligon konsesi penangkapan ikan Isla Natividad dan membuat kumpulan data dari tahun 2007 hingga 2021 (Gambar 1c ). Kumpulan data yang diterbitkan ini dapat divisualisasikan di kelpwatch.org (Bell et al., 2023 ).

2.4 Pemantauan ekologi
Pemantauan ekologi dilakukan setiap tahun antara Juli dan September dari 2007 hingga 2021 di dalam dua cagar laut dan dua lokasi referensi (di mana penangkapan ikan diizinkan) dengan karakteristik habitat yang mirip dengan cagar laut (Gambar 1a ). Menggunakan SCUBA, penyelam terlatih (oleh Reef Check California, Freiwald et al. ( 2021 )) meletakkan transek sabuk 30 × 2 m (60 m 2 ) dan mencatat data kelimpahan in situ spesies ikan dan invertebrata yang penting secara ekologis dan ekonomis. Antara 14 dan 27 transek disurvei di setiap lokasi sekali/tahun (rata-rata = 19,93, SE = 0,40) pada dua kedalaman berbeda yang mewakili habitat hutan rumput laut, dangkal (9 m, rata-rata = 7,09 m, SE = 0,03 m) dan lokasi yang lebih dalam (18 m, rata-rata = 13,86 m, SE = 0,04 m). Kedalaman yang dipilih mengikuti protokol Reef Check (Freiwald et al., 2021 ); namun, lokasi tersebut telah ditetapkan sebelumnya dan disurvei setiap tahun. Kemudian, kami menghitung biomassa ikan dan spesies invertebrata (lihat Gambar S1 dalam Informasi Pendukung) berdasarkan estimasi biomassa rata-rata yang diperoleh dari Woodson et al. ( 2019 ) dan dari Fajardo-León et al. ( 2008 ) untuk teripang kutil ( A. parvimensis ; Tabel S1 ). Ukuran (panjang cangkang maksimum dalam cm) abalon hijau ( H. fulgens ) dan merah muda ( H. corrugata ) juga dicatat di lokasi dan waktu yang sama dalam setahun selama pemantauan pencarian waktu yang direplikasi (berlangsung masing-masing 17–70 menit, rata-rata = 45,71 menit masing-masing, SE = 0,14 menit). Antara 5 dan 11 (rata-rata = 7,8, SE = 0,43) pencarian waktu dilakukan.

2.5 Analisis statistik
2.5.1 Pernyataan replikasi

Kami menggunakan model campuran linier umum (GLMM) untuk memodelkan biomassa komunitas ikan dan invertebrata, dan biomassa empat spesies invertebrata, sebagai fungsi status perlindungan (cagar atau referensi), periode (sebelum, selama atau setelah relatif terhadap MHW), apakah situs tersebut berada di Utara atau Selatan Isla Natividad, dan interaksi antara ketiga kovariat. Periode MHW diklasifikasikan sebagai sebelum (2007-2013), selama (2014-2016) dan setelah (2017-2021). Kami menyertakan apakah situs tersebut berada di Utara atau Selatan untuk memastikan bahwa situs tersebut disertakan sebagai faktor tetap, untuk memodelkan perbedaan spesifik situs, tanpa memiliki model kondisional yang kekurangan peringkat. Untuk semua model dengan nol, kami menggunakan kemungkinan Tweedie dengan fungsi log-link, dan dalam menyesuaikan model ini, kami memperkirakan parameter daya Tweedie bersama dengan koefisien model. Untuk mempertimbangkan perbedaan tahun ke tahun, kami menyesuaikan intersepsi acak tingkat tahun dalam setiap model. Kami memodelkan biomassa invertebrata menggunakan distribusi normal log yang bertentangan dengan kemungkinan Tweedie karena tidak ada nol dalam kumpulan data, tetapi keseluruhan struktur dan pemilihan model tetap identik. Kami juga mengeksplorasi model yang memperhitungkan autokorelasi temporal pada lag menggunakan struktur korelasi autoregresif (AR1) untuk setiap deret waktu, dikelompokkan berdasarkan lokasi. Setelah memperhitungkan autokorelasi temporal, hasilnya secara keseluruhan tetap serupa (Tabel 1 ); namun, karena hanya ada empat tingkat variabel pengelompokan yang digunakan dalam efek acak (yaitu lokasi pengambilan sampel individual), estimasi varians yang terkait dengan efek acak ini kasar, sehingga hasil ini harus diperlakukan dengan hati-hati. Oleh karena itu, kami mengandalkan teks ini terutama pada estimasi dari model yang tidak memperhitungkan autokorelasi temporal.

Catatan : Nilai p yang dicetak tebal menunjukkan perbedaan yang signifikan. Hasil disajikan untuk GLMM tanpa memperhitungkan autokorelasi temporal pada jeda 1 (font polos) dan dengan (miring dan bayangan).

Untuk setiap GLMM, kami mulai dengan model lengkap, yang mencakup ketiga kovariat (lokasi, status perlindungan, dan periode gelombang panas) dan interaksi di antara ketiganya. Berikutnya, kami menghilangkan interaksi satu per satu dalam model jika itu menurunkan nilai AIC. Namun, kami memilih untuk selalu mempertahankan interaksi antara periode gelombang panas dan status perlindungan, karena ini adalah hubungan yang paling penting, kami menguji menggunakan model-model ini. Akhirnya, kami menilai asumsi model menggunakan plot diagnostik standar, yang disajikan dalam Materi Tambahan (Gambar S2–S13 ). Untuk semua GLMM, kami menggunakan paket R “glmmTMB” untuk menyesuaikan model kami, “car” untuk menghitung Uji Wald dari efek utama (Tipe III) dan “DHARMa” untuk menilai residual model (Brooks et al., 2017 ; Fox & Weisberg, 2018 ; Hartig, 2022 ).

Mengingat potensi masalah dengan GLMM kami yang memperhitungkan autokorelasi temporal, kami menyesuaikan model aditif campuran umum (GAMM) dengan variabel respons dan prediktor yang sama, tetapi dengan periode gelombang panas digantikan oleh tahun prediktor berkelanjutan. Dalam setiap kasus, pemulusan Proses Gaussian yang terpisah (yang memiliki “memori” temporal, dengan demikian memperhitungkan autokorelasi temporal) berdasarkan waktu disesuaikan untuk setiap kombinasi efek tetap yang berinteraksi: lokasi dan status perlindungan. Seperti halnya GLMM, plot diagnostik untuk GAMM ada di Materi Tambahan (Gambar S14–S19 ).

Untuk melengkapi pendekatan pemodelan, kami menilai kehilangan dan pemulihan biomassa spesies selama dan setelah MHW dengan mengevaluasi persentase perubahan biomassa tahunan rata-rata (selanjutnya disebut “perubahan biomassa”) per transek (kg/60 m 2 ). Untuk analisis ini, kami menggabungkan situs Utara dan Selatan untuk membandingkan pola umum pemulihan antara situs cadangan dan referensi. Pertama, selama MHW (2014–2016) relatif terhadap nilai dasar rata-rata sebelum MHW (2007–2013) dan kemudian setelah MHW (2017–2021) dibandingkan dengan nilai rata-rata selama MHW. Untuk menilai pemulihan tahunan, kami memperkirakan perubahan biomassa tahunan setelah MHW relatif terhadap nilai dasar rata-rata sebelum MHW. Di sini, kami mendefinisikan dua jenis pemulihan: waktu pemulihan sebagai jumlah tahun yang dibutuhkan suatu spesies untuk mencapai atau melampaui batas bawah biomassa pra-MHW (yaitu persentil ke-25 dari nilai dasar) selama minimal 1 tahun, dan pemulihan berkelanjutan ketika biomassa spesies mencapai atau melampaui batas bawah biomassa pra-MHW selama beberapa tahun berturut-turut.

2.6 Kerja lapangan dan catatan etika hewan
Penelitian ini tidak memerlukan izin lapangan dari pemerintah atau persetujuan etis untuk etika hewan karena semua pengamatan dilakukan di tempat dan tanpa mengumpulkan organisme.

3 HASIL
3.1 Pekerja Migran Indonesia
Isla Natividad mengalami 677 hari MHW antara tahun 2014 dan 2016, yang mewakili 38% dari semua hari MHW yang tercatat dalam empat dekade terakhir (1983–2021) (Gambar 1b , Tabel S2 ). MHW yang paling lama berlangsung selama 302 hari, dari 13 Agustus 2014 hingga 10 Juni 2015. Tahun dengan jumlah hari MHW tertinggi yang tercatat adalah tahun 2015, dengan 308 hari dan dengan intensitas MHW kumulatif tahunan sebesar 908,3°C hari, diikuti oleh tahun 2014 (235 hari dan 595,7°C hari) dan tahun 2016 (153 hari dan 334,4°C hari; Tabel S2 dan S3 ). Intensitas maksimum yang tercatat selama MHW 2014–2016 mencapai puncaknya pada 5,7°C pada Oktober 2015, dengan suhu mencapai 26,6°C. Namun, ini bukan suhu maksimum tertinggi yang tercatat selama MHW dalam rangkaian waktu tersebut. Pada Oktober 2012, MHW yang berlangsung selama 62 hari mencapai intensitas maksimum yang mencapai puncaknya pada 5,9°C, dengan suhu mencapai 27°C (Gambar 1b , Tabel S2 ). Peristiwa MHW 2014–2016 adalah yang terkuat dan paling intens yang tercatat di Isla Natividad, dengan intensitas kumulatif tahunan menjadi ~2 kali lebih tinggi daripada peristiwa El Niño kuat sebelumnya tahun 1983, 1992 dan 1997 (lihat Tabel S2 dan S3 ).

3.2 Biomassa rumput laut
Kami mendokumentasikan secara kualitatif hilangnya dan pemulihan hutan rumput laut selama MHW 2014–2016 di Isla Natividad (Gambar 1c ). Setelah musim semi 2014, satelit tidak mendeteksi hutan rumput laut di permukaan di Isla Natividad, dan area tersebut tetap pada nilai nol atau sangat rendah hingga akhir tahun 2016. Pada tahun 2017, hutan rumput laut pulih ke cakupan sebelum MHW dan tetap seperti itu hingga akhir studi ini. Seperti yang diharapkan, area rumput laut juga turun ke nilai nol setelah musim panas 2012, bertepatan dengan suhu SST tertinggi yang pernah tercatat selama MHW, dan tetap dapat diabaikan hingga musim semi 2013 ketika pulih (Gambar 1b,c ).

3.3 Dampak MHW terhadap biomassa spesies
Penurunan terbesar dalam biomassa selama MHW (2014–2016) untuk komunitas ikan dan invertebrata dan empat spesies yang diminati tercatat pada tahun 2016, baik di dalam maupun di luar cagar (Gambar S1a–f ). MHW memiliki dampak negatif yang signifikan ( p <0,05) pada biomassa komunitas invertebrata tetapi tidak pada komunitas ikan (Tabel 1 , Gambar 2a,b , Tabel S4 dan S5 ). Meskipun ikan tidak terdampak, model GAMM mengungkap penurunan yang lebih besar dalam biomassa di situs referensi selatan selama MHW dibandingkan dengan situs lain selain fluktuasi yang lebih besar dalam rangkaian waktu (Gambar 2a ). Untuk spesies invertebrata, GLMM mendeteksi dampak negatif yang signifikan dari MHW pada siput turban, teripang, dan lobster (Tabel 1 , Gambar 2d–f , Tabel S5–S8 ). Dampaknya secara umum konsisten di seluruh lokasi kecuali untuk komunitas invertebrata dan siput, di mana cagar alam utara tidak terkena dampak signifikan (Tabel 1 , Gambar 2b,d ). Biomassa teripang anjlok sebelum MHW, kemungkinan karena MHW kuat sebelumnya pada tahun 2012 (Gambar 1b dan 2e ), dan dampaknya diperburuk selama MHW 2014–2016. Ketika menilai kehilangan selama MHW (perubahan biomassa), biomassa komunitas invertebrata menurun sebesar 44,6%, siput turban sebesar 49,4%, teripang sebesar 89,9%, dan lobster sebesar 53,9%. Tidak ada dampak signifikan secara keseluruhan dari gelombang panas pada biomassa abalon, meskipun cagar alam selatan dan lokasi referensi terkena dampak MHW (Tabel 1 , Gambar 2c , Tabel S9 ). Meskipun terjadi kehilangan sebesar 77,4% dalam biomassa abalon selama gelombang panas, model tersebut mungkin tidak dapat menangkap kehilangan ini karena stabilisasi biomassa dari tahun 2013 hingga 2016, menyusul penurunan yang terjadi selama peristiwa hipoksia tahun 2009 (Micheli et al., 2012 ) dan sebelum MHW 2014–2016.

3.4 Resistensi terhadap MHW di kawasan lindung laut
Analisis resistensi menilai apakah selama MHWs kehilangan biomassa kurang parah di cagar alam dibandingkan dengan situs referensi. Kehilangan biomassa selama MHWs kurang parah untuk komunitas invertebrata, siput turban, teripang dan lobster untuk semua situs, di dalam cagar alam daripada di situs referensi (Tabel 1 , Tabel S10 ). Selain itu, GAMM mengungkapkan bahwa cagar alam utara adalah yang paling tahan untuk komunitas invertebrata dan siput turban karena biomassa selama MHWs secara signifikan lebih tinggi di cagar alam daripada di situs referensi (Gambar 2b,d ), yang menunjukkan bahwa cagar alam memberikan resistensi terhadap MHWs. Meskipun populasi teripang runtuh di semua situs (Tabel S10 ), hasil GAMM menunjukkan bahwa biomassa di cagar alam mungkin sedikit lebih tinggi daripada di situs referensi selama MHWs (Gambar 2e ). Pola ini selanjutnya didukung oleh GLMM, yang menunjukkan bahwa kehilangan biomassa di cagar alam kurang parah, seperti yang tercermin dalam rasio yang disajikan dalam Tabel 1 . Untuk abalon dan lobster, tidak ada bukti jelas bahwa cagar alam tersebut memberikan ketahanan terhadap MHW. Namun, besarnya kehilangan biomassa di dalam cagar alam secara konsisten lebih rendah untuk lobster dibandingkan dengan lokasi referensi, sedangkan untuk abalon, polanya adalah sebaliknya (Tabel 1 , Gambar 2c,e , Tabel S10 ). Secara keseluruhan, ketika melihat perubahan biomassa dari sebelum hingga selama MHW, di mana biomassa hilang, kehilangan ini kurang menonjol di cagar alam dibandingkan dengan lokasi referensi yang sesuai untuk semua taksa, kecuali abalon (Gambar 3a ).

3.5 Pemulihan dari MHW di kawasan lindung laut
Analisis pemulihan membandingkan biomassa setelah versus sebelum MHW. Pemulihan abalon lebih menonjol setelah MHW di dalam cagar dibandingkan dengan situs referensi, yang menunjukkan bahwa cagar meningkatkan ketahanan dan pemulihan abalon (lihat rasio Tabel 1 ). Hal ini dikuatkan oleh GAMM yang menunjukkan pemisahan signifikan dalam tren temporal dalam biomassa antara cagar dan situs referensi yang sesuai setelah MHW (Gambar 2c ). Selain itu, abalon memiliki peningkatan biomassa (perubahan biomassa) 4,5 kali lebih tinggi setelah MHW, relatif terhadap periode selama, di dalam cagar dibandingkan dengan situs referensi (Gambar 3b ). Komunitas invertebrata dan siput turban memiliki lintasan pemulihan yang berbeda dari situs utara ke selatan. Baik cagar utara dan situs referensi pulih ke nilai mendekati pra-MHW (meskipun cagar utara berbeda secara signifikan setelah MHW), (Tabel 1 , Tabel S10 , Gambar 2b,d ) yang menunjukkan tidak ada manfaat tambahan yang diberikan oleh cagar untuk spesies ini. Namun, GAMM mengungkap bahwa komunitas invertebrata dan siput turban di cagar alam selatan pulih ke nilai pra-MHW, sementara situs referensi tidak (Gambar 2b,d ) yang menunjukkan bahwa cagar alam selatan meningkatkan ketahanan. Lobster tidak pulih ke nilai pra-MHW di cagar alam atau situs referensi; namun, hilangnya biomassa lobster setelah MHW kurang parah di dalam cagar alam dibandingkan di situs referensi (Tabel 1 , Gambar 2f dan 3b , Tabel S10 ). Secara keseluruhan, ukuran abalon hijau dan merah muda lebih besar di dalam cagar alam dibandingkan di situs referensi sebelum, selama dan setelah MHW (Gambar S20 , Tabel S11 ) yang menunjukkan mekanisme potensial yang dengannya cagar alam memberikan ketahanan terhadap dampak MHW.

3.6 Waktu pemulihan dari MHWs
Untuk waktu pemulihan (yaitu tahun pertama untuk mencapai ambang pemulihan), komunitas invertebrata, abalon, siput turban dan lobster mencapai ambang pemulihan di dalam cagar laut (Gambar S21 , Gambar 4a,b,d ), tetapi tidak pernah di situs referensi, kecuali abalon. Abalon mencapai pemulihan setelah 2 tahun di dalam cagar, dan pemulihan berkelanjutan dalam waktu dan meningkat setiap tahun hingga akhir studi ini (Gambar 4a ). GAMM juga menunjukkan bagaimana biomassa abalon mulai pulih lebih awal di cagar. Pada tahun 2021, pemulihan biomassa abalon luar biasa, dengan peningkatan 10 kali lipat dibandingkan dengan biomassa selama MHW (Gambar 2c ). Di situs referensi, abalon juga pulih tetapi membutuhkan 3 tahun untuk mencapai ambang pemulihan, dan pada tahun 2021, pemulihannya kurang menonjol (3,6 kali lipat) dibandingkan di situs cagar (Gambar 2c ). Komunitas invertebrata dan siput turban pulih setelah 2 tahun (Gambar 4b dan Gambar S21 ), sementara lobster pulih setelah 4 tahun di dalam cagar alam (Gambar 4d ). Namun, pemulihan tidak berkelanjutan seiring waktu. Selain itu, teripang runtuh baik di cagar alam maupun di lokasi referensi dan tidak pernah mencapai ambang pemulihan ke biomassa pra-MHW (Gambar 4c ).

4 DISKUSI
Dalam studi kami, kami menunjukkan bahwa kawasan lindung laut (yaitu suaka laut) yang dilindungi sepenuhnya dapat meningkatkan ketahanan beberapa spesies terkait rumput laut dari dampak MHW. Oleh karena itu, temuan kami mendukung harapan bahwa kawasan lindung laut yang dikelola dengan baik dan dilindungi sepenuhnya dapat memberikan ketahanan terhadap dampak perubahan iklim (Benedetti-Cecchi et al., 2024 ; Eisaguirre et al., 2020 ; Kumagai et al., 2024 ; Micheli et al., 2012 ; Roberts et al., 2017 ; Ziegler et al., 2023 ) dan bahwa kawasan lindung laut dapat menjadi alat adaptasi iklim yang efektif (Arafeh-Dalmau, Munguia-Vega, et al., 2023 ; CBD, 2023 ). Namun, dampak dan pemulihan dari MHW bervariasi di antara spesies, yang menunjukkan bahwa manfaatnya bervariasi. Hal ini memiliki implikasi penting bagi hasil dan harapan kawasan lindung laut dalam iklim yang berubah. Secara khusus, hasil kami menunjukkan bahwa kawasan lindung laut kecil mungkin lebih efektif untuk memberikan ketahanan terhadap dampak iklim bagi spesies bentik yang menetap daripada spesies bergerak yang memiliki wilayah jelajah yang lebih luas. Temuan kami mendukung upaya global untuk melindungi 30% lautan pada tahun 2030 sambil beradaptasi dengan perubahan iklim (CBD, 2022 ) dan berkontribusi pada kebutuhan yang semakin meningkat untuk meningkatkan pemahaman tentang kondisi yang memungkinkan kawasan lindung laut memberikan ketahanan terhadap dampak perubahan iklim.

Dengan proyeksi masa depan dari meningkatnya peristiwa iklim ekstrem seperti MHW (IPCC, 2023 ; Oliver et al., 2019 ), memahami manfaat MPA untuk spesies yang penting secara ekologi, ekonomi, dan budaya di bawah ancaman ini menjadi sangat penting. Sementara beberapa penelitian telah mendokumentasikan dampak MHW yang berbeda secara global (Smith, Burrows, et al., 2023 ), hanya sedikit yang mengeksplorasi apakah MPA memberikan ketahanan terhadap dampak MHW (Benedetti-Cecchi et al., 2024 ; Freedman et al., 2020 ; Kumagai et al., 2024 ; Smith, Free, et al., 2023 ). Di sini, kami mengamati penurunan yang signifikan dalam biomassa komunitas invertebrata, sementara biomassa ikan tidak terdampak secara statistik selama MHW. Temuan ini sejalan dengan pengamatan serupa yang melaporkan kerentanan yang lebih tinggi terhadap dampak MHW pada spesies yang tidak banyak bergerak yang memiliki kapasitas terbatas untuk melarikan diri dari peristiwa ekstrem (Arafeh-Dalmau et al., 2019 ; Arafeh-Dalmau, Munguia-Vega, et al., 2023 ; Garrabou et al., 2022 ; Michaud et al., 2022 ).

Meskipun komunitas ikan pada awalnya tidak terdampak oleh MHW, kemungkinan karena biomassa yang tinggi selama tahun pertama dan kedua, penurunan tajam pada tahun ketiga menunjukkan potensi respons yang tertunda terhadap peristiwa gelombang panas. Pola ini mungkin mencerminkan dampak yang tertunda terkait dengan perubahan rekrutmen (Hopf & White, 2023 ) atau degradasi habitat, yang dapat terjadi selama dan setelah peristiwa iklim ekstrem (Smith et al., 2021 ). Respons ikan yang berbeda terhadap MHW, dibandingkan dengan invertebrata, mungkin disebabkan oleh tekanan penangkapan ikan yang lebih rendah, karena ikan bukanlah sumber daya utama di Isla Natividad (Micheli et al., 2024 ). Pertimbangan penting lainnya adalah bahwa Isla Natividad terletak di dekat zona transisi biogeografis dengan banyak spesies ikan afinitas hangat. Penelitian sebelumnya telah menunjukkan bahwa sementara komunitas ikan di Baja California terkena dampak MHW 2014–2016, spesies air hangat seringkali tidak terpengaruh atau bahkan mendapat manfaat dari gelombang panas (Arafeh-Dalmau et al., 2019 ; Cavole et al., 2016 ).

Bukti efektivitas MPA dalam menyediakan ketahanan iklim masih saling bertentangan tetapi mulai bermunculan (White et al., 2025 ). Sementara Ziegler et al. ( 2023 ) melaporkan pemulihan keanekaragaman spesies ikan yang lebih cepat di dalam MPA dibandingkan dengan lokasi referensi setelah MHW 2014–2016 di California Tengah, AS, penelitian lain di California menemukan bahwa MPA tidak memberikan ketahanan struktur komunitas pada MHW yang sama untuk hutan rumput laut, terumbu karang berbatu, dan terumbu karang berbatu yang lebih dalam (Freedman et al., 2020 ; Smith, Free, et al., 2023 ), kecuali untuk habitat pasang surut berbatu (Smith, Free, et al., 2023 ). Di sisi lain, kawasan lindung laut di California Selatan memberikan ketahanan bagi hutan rumput laut dengan melestarikan kaskade trofik dan mencegah bulu babi merumput berlebihan di hutan rumput laut (Eisaguirre et al., 2020 ; Kumagai et al., 2024 ). Dalam studi ini, kami memberikan bukti baru tentang pemulihan populasi abalon di dalam kawasan lindung laut, setelah MHW, sehingga berkontribusi pada ilmu pengetahuan baru yang mengevaluasi kemanjuran kawasan lindung laut sebagai alat adaptasi iklim.

MHW 2014–2016 yang belum pernah terjadi sebelumnya mewakili ‘eksperimen alami’ unik yang, dikombinasikan dengan pemantauan jangka panjang ekosistem hutan rumput laut Isla Natividad, memberikan kesempatan untuk mengeksplorasi peran MPA selama dan setelah MHW. Kami mendeteksi waktu pemulihan yang lebih cepat untuk tiga spesies invertebrata di dalam cagar alam dibandingkan dengan lokasi referensi, dengan abalon menjadi satu-satunya spesies yang mempertahankan pemulihan di kedua area tersebut. Cagar alam menunjukkan biomassa abalon 4,5 kali lebih tinggi. Cagar alam laut kecil di Isla Natividad telah mendukung pemulihan populasi abalon melalui peningkatan biomassa, ukuran tubuh, dan hasil reproduksi (Micheli et al., 2012 ; Smith et al., 2022 ). Mekanisme ini juga memberikan ketahanan terhadap kematian massal akibat hipoksia ekstrem, mendukung kelimpahan individu reproduksi yang lebih besar di dalam cagar alam dan peningkatan perekrutan remaja di dalam dan di sekitar cagar alam. Pemulihan abalon berkelanjutan yang dilaporkan dalam studi kami kemungkinan besar disebabkan oleh hasil reproduksinya (White et al., 2025 ), ukuran tubuh, dan struktur usia (Gambar S8 ), mekanisme yang mungkin memberikan ketahanan iklim bagi spesies invertebrata lainnya. Penutupan perikanan abalon dari tahun 2012 hingga 2017 memungkinkan lebih banyak individu besar, kepadatan lebih tinggi, dan struktur ukuran yang lebih baik (baik di dalam maupun di luar cagar alam), meningkatkan hasil reproduksi dan ketahanan terhadap MHW (Micheli et al., 2012 ; Smith et al., 2022 ). Studi sebelumnya telah menunjukkan bahwa gangguan ekstrem mengakibatkan respons biomassa yang tertunda pada tahap awal dan efek langsung pada tahap dewasa (White et al., 2022 ). Lebih jauh lagi, mungkin ada penundaan dalam mendeteksi efek dari MPA setelah peristiwa ekstrem terjadi (Hopf & White, 2023 ), yang menjelaskan pemulihan yang lebih lambat dan pemulihan yang tidak berkelanjutan untuk spesies siput turban dan lobster. Hal ini khususnya penting karena cagar laut di Isla Natividad utamanya dibangun untuk invertebrata, khususnya abalon, dan bukan untuk ikan (Micheli et al., 2012 ). Oleh karena itu, cagar laut ini memenuhi tujuannya, bahkan di bawah berbagai dampak perubahan iklim (misalnya hipoksia, MHW).

Sangat penting untuk melakukan pemantauan yang luas dan jangka panjang di seluruh ekosistem, banyak taksa dan wilayah untuk memahami dinamika populasi (White, 2018 ) dan untuk mengevaluasi kapasitas MPA untuk mempromosikan pemulihan dari iklim ekstrem. Pemantauan jangka panjang Isla Natividad adalah contoh nilai pemantauan berkelanjutan untuk mendeteksi tren dalam kelimpahan spesies dan biomassa di dalam dan di luar MPA selama periode 15 tahun yang mencakup banyak MHW. Demikian pula, pemantauan jangka panjang Cagar Laut Leigh (didirikan pada tahun 1977 di Selandia Baru) menunjukkan bahwa perlindungan jangka panjang menghasilkan ekosistem hutan rumput laut yang stabil, sedangkan lokasi penangkapan ikan menunjukkan prevalensi gurun bulu babi dan rumput alga (Peleg et al., 2023 ). Pemantauan jangka panjang menyediakan data yang diperlukan untuk mengevaluasi efektivitas MPA dalam iklim yang berubah dan untuk mengklarifikasi harapan tentang efektivitas MPA.

Studi kami menunjukkan bahwa kawasan lindung laut di Baja California Sur, Meksiko, memang mengurangi dampak MHW, tetapi hanya untuk komunitas invertebrata dan siput turban yang sebagian mendukung hipotesis kami bahwa dampak MHW akan kurang parah di dalam cagar alam, dan meningkatkan pemulihan tiga spesies penting secara komersial setelah MHW. Secara khusus, pemulihan abalon adalah bukti empiris yang luar biasa tentang kemanjuran kawasan lindung laut. Temuan bahwa dua kawasan lindung laut kecil di Isla Natividad meningkatkan ketahanan spesies abalon terhadap dampak MHW menggembirakan dan menimbulkan pertanyaan tentang potensi manfaat berlipat ganda yang dapat diberikan oleh kawasan lindung laut tambahan, terutama jika didirikan di daerah perlindungan iklim (Woodson et al., 2019 ). Lebih jauh lagi, perbedaan yang diamati dalam waktu pemulihan di antara spesies, dengan tiga spesies mencapai ambang pemulihan setidaknya satu kali dan satu spesies mengalami pemulihan berkelanjutan di kawasan lindung laut (MPA) menyoroti pentingnya merancang dan mengelola jaringan MPA cerdas iklim yang secara memadai melindungi berbagai spesies, terhubung dengan baik, dan yang mencakup strategi adaptasi iklim (Arafeh-Dalmau, Munguia-Vega, dkk., 2023 ). Studi kami memberikan wawasan baru mengenai peran MPA dalam mendukung ketahanan iklim yang dapat digunakan negara-negara untuk mencapai perlindungan 30% lautan mereka pada tahun 2030 (CBD, 2023 ) sembari beradaptasi dengan perubahan iklim.