Abstrak
Kehidupan di Bumi beradaptasi dengan siklus ritmis dalam kondisi lingkungan sepanjang hari dan tahun melalui pola aktivitas perilaku sehari-hari.
Kondisi perkotaan dapat mengganggu ritme perilaku aktivitas tersebut. Akan tetapi, sebagian besar penelitian sejauh ini telah menyelidiki dampak perkotaan terhadap pola aktivitas spesies tunggal dalam satu musim. Selain itu, kita hanya tahu sedikit tentang tingkat variasi antar-individu dan dalam-individu dalam populasi perkotaan dan non-perkotaan, dan apakah keduanya berbeda.
Di sini, kami menggunakan telemetri radio otomatis untuk merekam pola aktivitas harian pada enam spesies burung pengicau (burung hitam, burung robin, burung tit besar, burung tit biru, burung dunnock, dan burung pipit) di dua populasi perkotaan dan dua populasi hutan selama musim pra-perkembangbiakan dan pasca-perkembangbiakan. Kami menyelidiki dampak perkotaan pada lima sifat yang terkait dengan aktivitas: waktu dimulainya aktivitas, waktu berakhirnya aktivitas, durasi aktivitas diurnal, tingkat aktivitas diurnal, dan tingkat aktivitas nokturnal. Kami menggunakan alat statistik yang memungkinkan kami untuk memperkirakan dampak perkotaan pada nilai fenotipik rata-rata tetapi juga mengukur perbedaan perkotaan versus hutan dalam variasi fenotipik antar-individu dan dalam-individu.
Kami menemukan efek perkotaan terkuat pada waktu dimulainya aktivitas pada burung hitam dan burung robin selama musim sebelum dan sesudah berkembang biak: populasi burung hitam dan burung robin perkotaan memulai aktivitas harian mereka lebih awal daripada burung hutan. Kami tidak menemukan efek ini pada spesies lainnya. Populasi perkotaan dari semua spesies menunjukkan tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi daripada populasi hutan, tetapi efek ini tidak diimbangi oleh aktivitas diurnal yang lebih rendah, yang menunjukkan bahwa burung perkotaan mungkin mengalami tuntutan energi harian yang lebih tinggi.
Terakhir, analisis kami mengungkap perbedaan besar dan konsisten dalam variasi ciri-ciri waktu yang diteliti. Awal dan akhir aktivitas harian lebih bervariasi pada burung perkotaan antar individu, yang menyiratkan sinkronisasi populasi yang lebih rendah, dan lebih bervariasi dalam individu, yang menyiratkan perilaku yang kurang konsisten, dibandingkan pada burung hutan. Sebaliknya, tingkat aktivitas lebih bervariasi pada burung hutan.
Kami menyimpulkan bahwa, bagi burung, kehidupan perkotaan dikaitkan dengan lebih sedikit waktu istirahat, lebih sedikit konsistensi, dan lebih rendahnya sinkronisitas, tetapi ukuran efek bergantung pada spesies dan waktu dalam setahun. Hasil kami memperingatkan agar tidak menggeneralisasi efek urbanisasi pada ritme harian burung dan menyerukan penelitian di masa mendatang untuk memahami mekanisme di balik spesies dan perbedaan musim.
1. PENDAHULUAN
Saat Bumi berputar, kondisi lingkungan berputar melalui fase-fase harian yang dapat diprediksi. Spesies telah beradaptasi dengan fluktuasi yang dapat diprediksi ini di lingkungan dan, memang, ritme diel aktivitas hampir universal (Foster & Kreitzman, 2005 ). Waktu aktivitas yang tepat sangat penting untuk kelangsungan hidup dan reproduksi yang optimal, dan beberapa mekanisme memungkinkan organisme untuk melacak perubahan diel di lingkungan, dengan demikian menyempurnakan perilaku mereka agar sesuai dengan kondisi lingkungan secara optimal (Helm et al., 2017 ). Faktor-faktor yang terkait dengan urbanisasi (misalnya cahaya buatan di malam hari, polusi suara, risiko predasi yang dirasakan atau perubahan dalam jaring makanan) sering kali meniru isyarat alami yang digunakan organisme untuk mengatur waktu aktivitas mereka (Dominoni et al., 2020 ), mengubah lingkungan temporal dan menyebabkan perubahan dalam ritme perilaku organisme yang hidup di habitat perkotaan (misalnya Gaynor et al., 2018 ). Meskipun ada bukti perbedaan dalam waktu perilaku populasi perkotaan, kita masih memiliki pemahaman yang buruk tentang signifikansi eko-evolusi mereka. Perbedaan perilaku dalam cara hewan mengatur waktu aktivitas harian mereka dapat memiliki dampak ekologis (misalnya mendorong interaksi baru antara spesies; Kronfeld-Schor & Dayan, 2003 ; Martinez-Bakker & Helm, 2015 ) dan implikasi evolusi, karena ciri-ciri perilaku ritmis berkorelasi dengan proksi kebugaran di alam liar (misalnya Kempenaers et al., 2010 ; Womack et al., 2023 ). Kami kekurangan studi perbandingan yang menyelidiki banyak spesies sepanjang tahun, menilai variasi antar dan dalam individu dalam pola aktivitas, dan memeriksa bagaimana sumber variasi ini dibentuk oleh faktor biologis dan lingkungan.
Perubahan dalam ritme perilaku yang terkait dengan kehidupan perkotaan telah ditunjukkan pada beberapa spesies dan bisa jadi besar (Gilbert et al., 2023 ). Pada mamalia, misalnya, aktivitas manusia berhubungan positif dengan tingkat nokturnalitas (Gaynor et al., 2018 ). Demikian pula, berbagai bukti menunjukkan perubahan substansial dalam ritme perilaku dan fisiologis burung perkotaan. Burung perkotaan memulai aktivitas harian mereka lebih awal daripada populasi non-perkotaan (Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ; McGlade et al., 2023 ; Silva et al., 2015 ). Dalam banyak kasus, perubahan ritme telah dikaitkan dengan cahaya buatan di malam hari (ALAN; Sanders et al., 2020 ; Sun et al., 2017 ), tetapi faktor lain, seperti gangguan dan kebisingan, juga telah terbukti memengaruhi ritme perilaku (Connelly et al., 2020 ; De Framond & Brumm, 2022 ; Gaynor et al., 2018 ; Gilbert et al., 2023 ). Data eksperimen mengonfirmasi pengamatan korelatif dan memberikan bukti perubahan fisiologis paralel (Dominoni et al., 2022 ; Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ). Burung adalah fokus utama penelitian tentang bagaimana kondisi perkotaan memengaruhi ritme biologis karena mereka membentuk komunitas yang kaya dengan spesies dengan fitur biologis yang bervariasi. Sebagian besar spesies burung bersifat diurnal, seperti manusia (tidak seperti kebanyakan mamalia perkotaan), dan mereka dapat membawa alat biologging untuk merekam aktivitas mereka. Pada spesies burung diurnal, terdokumentasi dengan baik bahwa kondisi perkotaan dikaitkan dengan perpanjangan aktivitas siang hari hingga malam hari, yang sebagian besar terjadi di pagi hari; dampak perkotaan pada waktu aktivitas di malam hari lebih terbatas (McGlade et al., 2023 ; Womack et al., 2023 ). Meskipun pola-pola ini terdokumentasi dengan baik, beberapa kesenjangan pengetahuan masih ada, yang menghambat kemampuan kita untuk memprediksi dan memahami sepenuhnya bagaimana kondisi perkotaan memengaruhi ritme aktivitas hewan liar.
Pertama, penelitian sebelumnya sebagian besar berfokus pada spesies tunggal, tetapi sensitivitas ciri perilaku ritmis terhadap kondisi perkotaan mungkin berbeda antar spesies. Memang, penelitian tentang pengaturan waktu bernyanyi di antara spesies burung pengicau di Eropa telah melaporkan bahwa spesies yang bernyanyi pagi-pagi sekali (misalnya burung robin [ Erithacus rubecula ] atau burung hitam [ Turdus merula ]) memajukan lagu fajar mereka di daerah yang tercemar ALAN, sedangkan spesies yang bernyanyi kemudian (misalnya burung chaffinch [ Fringilla coelebs ]) tidak menunjukkan respons ini (Kempenaers et al., 2010 ; Silva et al., 2014 ). Namun, penelitian ini menggunakan nyanyian fajar dan senja sebagai pengukuran ritme perilaku, tetapi bernyanyi hanya merupakan aspek terbatas dari aktivitas harian dan, di garis lintang sedang, sebagian besar terbatas pada jantan. Sebaliknya, penelitian terbaru telah mengukur ritme aktivitas selama inkubasi burung betina dan juga melaporkan kemajuan di bawah ALAN, tetapi tidak ada data yang sebanding untuk jantan (McGlade et al., 2023 ; Womack et al., 2023 ). Pada dua spesies tit (great tit [ Parus major ] dan blue tit [ Cyanistes caeruleus ]), penerapan eksperimental ALAN mengubah perilaku bertengger, dengan pola respons khusus spesies (Sun et al., 2017 ). Dengan demikian, ada indikasi respons khusus spesies dan jenis kelamin burung terhadap kondisi lingkungan yang terkait dengan perkotaan (termasuk ALAN), tetapi datanya tidak lengkap dan saat ini sulit untuk ditafsirkan.
Kedua, penelitian sebelumnya yang melihat efek kondisi perkotaan pada ritme aktivitas sebagian besar dilakukan selama atau sebelum musim kawin (tetapi lihat Raap et al., 2015 ). Musim kawin hanya mewakili sebagian dari siklus tahunan, ketika kondisi intrinsik (misalnya keadaan fisiologis) dan ekstrinsik sangat berbeda dari kondisi di periode lain dalam setahun. Di daerah beriklim sedang, malam musim dingin panjang dan pohon peluruh tidak berdaun, yang dapat meningkatkan paparan ALAN. Menyelidiki efek perkotaan di periode yang kontras dalam setahun dapat menghasilkan gambaran yang lebih lengkap. Keadaan fisiologis dapat mendorong perbedaan musiman dalam respons ritme harian terhadap lingkungan perkotaan. Kemajuan aktivitas khusus musim juga disarankan oleh penelitian penangkaran burung, yang menunjukkan waktu aktivitas lebih awal di musim semi dibandingkan dengan musim gugur (Daan & Aschoff, 1975 ). Penelitian eksperimental juga menunjukkan efek langsung testosteron pada ritme biologis burung (Gwinner, 1975 ). Pada jantan, kemajuan pagi yang kuat dalam aktivitas lokomotor dan bernyanyi bertepatan dengan fase pacaran dan kawin, ketika kadar androgen yang bersirkulasi tinggi dan ketika nyanyian dini hari dapat dihargai oleh paternitas ekstra-pasangan yang lebih tinggi (Poesel et al., 2006 ). Dengan demikian, penelitian sebelumnya berhipotesis bahwa lingkungan perkotaan dapat menciptakan peluang untuk memajukan nyanyian fajar lebih awal di pagi hari (misalnya melalui keberadaan ALAN), dan individu-individu yang dapat memanfaatkan peluang tersebut memperoleh keuntungan kebugaran. Peluang tersebut akan khusus untuk musim kawin, dan mekanisme seperti efek testosteron sangat bias terhadap jantan (Gwinner, 1975 ), yang juga memperkuat kebutuhan untuk mengukur perbedaan jenis kelamin dalam pengaturan waktu aktivitas. Jika jantan dapat memperoleh keuntungan reproduksi dengan memajukan aktivitas pagi, kita akan mengharapkan respons aktivitas yang lebih kuat terhadap kondisi perkotaan pada jantan daripada pada betina (yaitu kemajuan jantan dapat didorong oleh kompetisi intra-seksual; Kacelnik & Krebs, 1983 ).
Ketiga, fokus utama penelitian hingga saat ini adalah pada pola rata-rata pengaturan waktu aktivitas, sementara membandingkan variasi dan konsistensi antara dan di dalam individu perkotaan dan non-perkotaan sebagian besar telah diabaikan. Penelitian terbaru menunjukkan bahwa kondisi perkotaan dapat menyebabkan peningkatan variasi fenotipik dalam berbagai sifat (Capilla-Lasheras et al., 2022 ; Thompson et al., 2022 ). Hal ini mungkin disebabkan oleh peningkatan heterogenitas lingkungan mikro di lingkungan perkotaan (Capilla-Lasheras et al., 2022 ; Morelli et al., 2023 ), yang sebagian dapat diciptakan oleh pola ALAN yang tidak merata di habitat ini. Penelitian sebelumnya menunjukkan bahwa variasi dalam pengaturan waktu aktivitas lebih tinggi pada burung hitam perkotaan daripada non-perkotaan, baik di dalam maupun di antara individu, yang menunjukkan konsistensi yang lebih rendah dan sinkronisitas yang lebih rendah dari ritme diel pada populasi perkotaan (Dominoni et al., 2014 ).
Keempat, peningkatan aktivitas di malam hari dan kegelisahan di malam hari dilaporkan mengakibatkan berkurangnya waktu istirahat malam dalam studi eksperimental pada burung yang secara eksperimental terpapar ALAN atau kebisingan (Aulsebrook et al., 2020 ; Connelly et al., 2020 ; Dominoni et al., 2022 ). Kurang tidur dapat berkontribusi pada kondisi burung perkotaan yang sering diamati lebih buruk (Capilla-Lasheras et al., 2017 ; Hasselt et al., 2021 ; Ouyang et al., 2017 ). Namun, untuk burung liar, data berbasis individu masih kurang untuk menyelesaikan apakah tingkat aktivitas 24 jam berbeda antara burung perkotaan dan non-perkotaan karena hilangnya tidur malam hari dapat diimbangi dengan fase istirahat siang hari.
Di sini, kami menggunakan telemetri radio otomatis di dua komunitas burung perkotaan dan dua komunitas burung non-perkotaan untuk menyelidiki secara holistik bagaimana kondisi perkotaan memengaruhi pola aktivitas di enam spesies burung penyanyi. Menggunakan penyebaran telemetri skala besar memungkinkan kami untuk memperoleh pengukuran aktivitas berkelanjutan sepanjang waktu untuk enam spesies (robin Eropa, burung hitam Eropa, tit besar, tit biru, dunnock [ Prunella modularis ] dan chaffinch umum) dalam dua periode berbeda, pra-perkembangbiakan (Februari-April) dan pasca-musim perkembangbiakan (September-November), selama 2 tahun. Keenam spesies ini dipilih untuk menyertakan variasi alami dalam pola aktivitas, misalnya, dalam waktu lagu (Silva et al., 2014 ), dengan spesies yang bangun pagi (misalnya robin dan burung hitam) dan bangun sore (misalnya dunnock dan chaffinch). Pada tiga spesies, kami juga dapat mengeksplorasi perbedaan antara jenis kelamin. Kami menyelidiki (a) apakah efek urbanisasi pada aktivitas diel bergantung pada spesies; (b) apakah efek urbanisasi pada aktivitas diel bergantung pada jenis kelamin; (c) dampak urbanisasi terhadap aktivitas harian bergantung pada waktu dalam setahun; (d) apakah urbanisasi mempengaruhi variasi dalam dan antar individu dalam aktivitas harian; dan (e) apakah burung perkotaan menunjukkan tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi, apakah mereka mengimbanginya dengan lebih banyak beristirahat di siang hari.
Karena kecenderungan alami mereka untuk aktif lebih awal, kami memperkirakan bahwa spesies yang bangun pagi seperti burung robin dan burung hitam akan menunjukkan respons yang lebih kuat (yaitu waktu awal aktivitas) terhadap urbanisasi daripada spesies yang bangun terlambat. Perbedaan waktu berakhirnya aktivitas seharusnya lebih lemah atau tidak ada, seperti dalam penelitian sebelumnya (A). Karena persaingan intraseksual, kami memperkirakan efek yang lebih kuat dari kondisi perkotaan pada waktu aktivitas pagi pada burung jantan daripada pada burung betina (B). Jika memperpanjang aktivitas di pagi hari dikaitkan dengan fisiologi reproduksi atau keuntungan kebugaran, kami memperkirakan efek perkotaan yang lebih kuat pada pola aktivitas (terutama di pagi hari) selama fase pra-perkembangbiakan daripada fase pasca-perkembangbiakan (C). Berdasarkan temuan sebelumnya tentang peningkatan variasi lingkungan perkotaan, kami memperkirakan bahwa efek perkotaan secara keseluruhan pada sifat waktu rata-rata akan disertai dengan peningkatan variasi antar dan dalam individu dalam sifat ketepatan waktu (D). Akhirnya, karena gangguan manusia secara langsung atau efek faktor perkotaan pada tidur, kami memperkirakan tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi pada burung perkotaan. Jika peningkatan aktivitas malam hari di habitat perkotaan menyebabkan peningkatan pengeluaran energi, kita akan mengharapkan penurunan (yaitu kompensasi) tingkat aktivitas diurnal (E).
2 METODE
2.1 Catatan etika
Semua burung ditangkap, diberi cincin, dan diberi tanda radio setelah izin etika hewan diberikan oleh University of Glasgow dan Nature Scot. Lisensi pemasangan cincin dan metode khusus diberikan oleh British Trust for Ornithology kepada CJB dan DMD. Izin kelembagaan diberikan pada musim semi 2020 untuk melanjutkan pekerjaan selama periode karantina COVID-19.
2.2 Metode lapangan: Pencatatan aktivitas burung yang hidup bebas
Untuk memperkirakan waktu aktivitas dan tingkat aktivitas pada burung yang hidup bebas, kami menggunakan teknologi telemetri radio (Lotek, Inggris). Dengan menggunakan jaring kabut, kami menangkap, ditandai satu per satu dengan cincin logam (British Trust for Ornithology) dan diberi tag radio (detail di bawah) individu dari enam spesies burung pengicau (european robin, eurasian blackbird, great tit, blue tit, dunnock, common chaffinch), selama Februari–April (selanjutnya disebut ‘fase pra-perkembangbiakan’; rentang di kedua tahun = 2 Februari hingga 16 April; rata-rata = 10 Maret; median = 8 Maret) dan September–November (selanjutnya disebut ‘fase pasca-perkembangbiakan’; rentang di kedua tahun = 30 September hingga 5 November; rata-rata = 17 Oktober; median = 17 Oktober) pada tahun 2020 dan 2021 di dua lokasi perkotaan dan dua lokasi non-perkotaan (Tabel S1 ). Panjang setiap periode pengambilan sampel ditentukan oleh waktu penerima radio terus mengumpulkan data (detail di bawah). Lokasi perkotaan terletak di dalam batas kota Glasgow (Kelvingrove Park [55° 52.18 N, 4° 17.22 W] dan Garscube Campus [55° 54.22 N, 4° 19.2 W]) dan didominasi oleh spesies pohon non-asli, permukaan kedap air yang tinggi dan kehadiran manusia yang hampir konstan. Lokasi non-perkotaan terletak di sekitar Pusat Ekologi dan Lingkungan Skotlandia (‘SCENE’), sekitar 45 kilometer utara Glasgow, di pantai timur Loch Lomond (SCENE [56° 7.73 N, 4° 36.79 W] dan hutan Sallochy [56° 7.42 N, 4° 36.07 W]). Kedua lokasi non-perkotaan adalah hutan, yang didominasi oleh spesies pohon asli. Populasi burung pengicau di lokasi-lokasi ini telah dipelajari secara intensif dalam beberapa tahun terakhir dan deskripsi yang lebih rinci mengenai lokasi-lokasi ini dapat ditemukan di Branston et al. ( 2021 ), Jarrett et al. ( 2020 ) dan Pollock et al. ( 2017 ).
Individu dari enam spesies target diberi tanda radio menggunakan tag Lotek Pip (Ag190 [untuk blue tits], Ag337 [untuk chaffinch, dunnock, great tit dan robin] dan Ag386 [untuk blackbird]; berat antara 0,25 g [Ag190] dan 2,20 g [Ag386]; selanjutnya disebut ‘tag’) yang dipasang di punggung burung menggunakan lem tidak beracun dan sepotong kain katun. Tag dalam semua kasus beratnya kurang dari 5% dari berat tubuh burung. Tag terus menerus memancarkan pulsa radio dalam frekuensi radio yang unik yang memungkinkan individu untuk diikuti dan diidentifikasi. Di setiap lokasi, kami memasang dua hingga empat penerima radio Lotek otomatis (SRX800-D2) yang diatur untuk memindai setiap tag (yaitu frekuensi unik) setiap 180 detik (3 menit). Setiap penerima radio dilengkapi dengan dua hingga tiga antena Yagi searah, menunjuk ke arah yang berlawanan dan dipasang di atap atau tiang khusus 8–10 m. Penerima dipasang pada jarak rata-rata 239,00 m (deviasi standar = 196,63 m; jarak minimum antara penerima = 65 m; jarak maksimum antara penerima = 697 m). Setiap kali tag terdeteksi, penerima merekam cap tanggal dan waktu, dan kekuatan sinyal radio (dB). Burung sering kali berada di luar jangkauan penerima, dan sebaliknya, jika ada, mereka sering direkam oleh lebih dari satu penerima. Pendekatan serupa telah berhasil digunakan untuk memantau pola aktivitas pada spesies burung lainnya (Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ; Ouyang et al., 2017 ; Serota & Williams, 2019 ; Steiger et al., 2013 ).
2.3 Pengolahan data telemetri radio
Sistem telemetri radio menghasilkan rangkaian waktu interval 3 menit dari deteksi radio per burung (yaitu tag) dan per penerima. Mengikuti studi yang dipublikasikan menggunakan teknologi serupa (misalnya Dominoni et al., 2014 ), kami menghitung perbedaan absolut dalam kekuatan sinyal radio antara interval waktu yang berurutan (selanjutnya disebut ‘diferensial sinyal’) per penerima dan per burung. Kami kemudian merata-ratakan nilai ini di seluruh penerima per lokasi. Proses ini menghasilkan rangkaian waktu 3 menit dari diferensial sinyal per burung yang kami gunakan untuk menyimpulkan permulaan aktivitas harian, akhir aktivitas, dan tingkat aktivitas (Gambar S1 ). Distribusi diferensial sinyal sangat mirip per habitat dan spesies, yang menunjukkan daya yang konsisten untuk memperkirakan waktu permulaan dan akhir aktivitas (lihat di bawah; Gambar S2 ). Secara singkat, ketika burung yang ditandai radio statis dan posisinya dalam referensi ke penerima tidak berubah (misalnya saat bertengger di malam hari), kami berharap untuk melihat kekuatan sinyal radio yang konstan (yaitu diferensial sinyal mendekati nol); Namun, begitu burung yang diberi tanda radio menjadi aktif, variasi dalam diferensial sinyalnya diperkirakan akan meningkat tajam (Gambar S1 ).
2.4 Estimasi waktu dan tingkat aktivitas
2.4.1 Estimasi awal dan akhir aktivitas harian
Kami menggunakan analisis titik perubahan frekuentis untuk memperkirakan permulaan dan akhir aktivitas berdasarkan rangkaian waktu 3 menit dari diferensial sinyal per burung (misalnya Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ). Metode ini berupaya mengidentifikasi titik perubahan antara status aktif dan tidak aktif (lihat Metode Tambahan untuk detailnya). Singkatnya, untuk rangkaian waktu tertentu, metode ini membagi seluruh rangkaian waktu menjadi dua blok, dan distribusi normal dipasang ke setiap blok data. Kemudian, log kemungkinan maksimum data dihitung dan dijumlahkan di kedua blok data. Prosedur diulang, menggerakkan titik untuk pemisahan data satu unit waktu (yaitu 3 menit) ke depan. Metode ini menghasilkan rangkaian waktu log kemungkinan maksimum yang menunjukkan kemungkinan pemutusan distribusi dari mana data berasal, dengan demikian memberikan dukungan statistik untuk lokasi pemutusan dalam rangkaian waktu antara ketidakaktifan dan aktivitas. Berdasarkan penelitian sebelumnya tentang pola aktivitas harian pada burung pengicau diurnal (Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ; Maury et al., 2020 ; Womack et al., 2023 ), kami membatasi estimasi awal aktivitas harian pada jendela waktu 6 jam, antara 4 jam sebelum matahari terbit dan 2 jam setelah matahari terbit. Demikian pula, untuk estimasi akhir aktivitas, kami membatasi analisis pada jendela waktu 8 jam antara 4 jam sebelum dan setelah matahari terbenam. Jendela waktu ini dipilih berdasarkan pengetahuan apriori tentang waktu dimulainya aktivitas pada burung yang cenderung terjadi lebih sering sebelum matahari terbit daripada setelah matahari terbit, sementara waktu berakhirnya aktivitas lebih bervariasi dan cenderung terjadi lebih simetris di sekitar matahari terbenam (Dominoni et al., 2014 ; Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ). Pilihan jendela ini tidak bergantung pada jenis habitat atau variabel lain yang menarik. Untuk mengendalikan variasi temporal pada waktu matahari terbit dan terbenam (yang akan sangat menentukan pola aktivitas burung), kami mendefinisikan permulaan/akhir relatif aktivitas harian sebagai permulaan/akhir aktivitas burung dikurangi waktu matahari terbit/terbenam (tetapi lihat Gambar S3untuk visualisasi waktu absolut awal dan akhir aktivitas selama periode perekaman). Oleh karena itu, nilai positif dari awal/akhir relatif aktivitas harian menunjukkan bahwa seekor burung memulai/mengakhiri aktivitasnya setelah matahari terbit/terbenam. Nilai negatif dari awal/akhir relatif aktivitas harian menunjukkan bahwa seekor burung memulai/mengakhiri aktivitasnya sebelum matahari terbit/terbenam. Durasi aktivitas diurnal kemudian didefinisikan sebagai perbedaan waktu antara awal dan akhir aktivitas per individu per hari. Perkiraan awal dan akhir aktivitas disimpan untuk analisis hilir ketika mereka berasal dari jendela analisis pagi/sore di mana burung tertentu telah terdeteksi lebih dari 75% dari total waktu di jendela yang diinginkan (ini menghasilkan kumpulan data untuk analisis hilir dari 3855 pengamatan dari 5679 pengamatan data mentah). Individu dari setiap spesies dipantau rata-rata untuk durasi yang sama (blackbird = 14,6 [simpangan baku, SD = 9,29] hari; blue tit = 15,9 [SD = 10,10] hari; chaffinch = 9,76 [SD = 9,07] hari; dunnock = 13,2 [SD = 8,47] hari; great tit = 13,2 [SD = 9,28] hari; robin = 14,1 [SD = 8,29] hari). Ukuran sampel (jumlah observasi dan individu) yang disertakan dalam analisis per jenis kelamin, spesies, tahun, dan habitat disediakan dalam Tabel S1 . Kami memvalidasi estimasi awal dan akhir aktivitas melalui metode statistik kedua yang independen, model tongkat patah Bayesian ( Metode Tambahan 1 dan Hasil Tambahan 1 ). Kedua pendekatan menghasilkan kesimpulan yang serupa. Dalam teks utama, kami menyajikan hasil setelah menerapkan pendekatan titik perubahan frekuentis yang diuraikan di atas untuk memperkirakan awal dan akhir aktivitas. Namun, hasil lengkap kedua metode dan perbandingannya dapat ditemukan di Hasil Tambahan 1 , Gambar S11 , Tabel S2 dan S3 .
2.4.2 Estimasi tingkat aktivitas sepanjang hari
Kami mengklasifikasikan setiap titik waktu sebagai ‘aktif’ atau ‘tidak aktif’ berdasarkan diferensial sinyal. Kami menetapkan pengamatan sebagai ‘aktif’ ketika perbedaan kekuatan sinyal radio (yaitu diferensial sinyal) antara titik waktu yang berurutan lebih tinggi dari 10 dB (Ouyang et al., 2017 ); serupa, kami menetapkan pengamatan sebagai ‘tidak aktif’ ketika perbedaan kekuatan sinyal radio antara titik waktu yang berurutan lebih rendah dari 10 dB (Ouyang et al., 2017 ). Ambang batas diferensial sinyal ini telah diterapkan pada payudara besar sebelumnya (Ouyang et al., 2017 ) dan sementara nilai ambang batas yang sesuai mungkin berbeda antara spesies, validasi lapangan sebelumnya menunjukkan bahwa ambang batas yang sama bekerja dengan baik untuk spesies yang sama (Steiger et al., 2013 ). Kemudian, kami menghitung proporsi titik waktu yang ditetapkan sebagai aktif dalam dua jendela waktu, antara pukul 10:00 hingga 16:00 (yaitu fase diurnal) dan antara pukul 22:00 hingga 02:00 (yaitu fase nokturnal). Seperti dalam penelitian sebelumnya (misalnya Dominoni et al., 2014 ), kami menggunakan jendela waktu tetap untuk mengukur tingkat aktivitas guna menghindari bias yang disebabkan oleh perubahan musiman dalam panjang hari dan waktu individu untuk memulai dan mengakhiri aktivitas. Alasan memilih jendela ini adalah untuk mendapatkan sebanyak mungkin jendela yang relevan (pagi atau sore) tanpa mengambil risiko memasukkan waktu ketika beberapa burung mungkin sudah memulai atau mengakhiri aktivitas mereka (misalnya untuk fase diurnal, kami tidak ingin memasukkan waktu di pagi hari ketika burung mungkin belum memulai aktivitas mereka, atau waktu di sore hari ketika burung mungkin sudah mengakhiri aktivitas mereka).
2.5 Data lingkungan
Suhu minimum harian yang diinterpolasi dan curah hujan total harian diekstraksi dari kumpulan data HadUK milik MET Office, yang tersedia pada resolusi 1 × 1 km di seluruh Inggris (Hollis et al., 2019 ). Untuk setiap lokasi yang disertakan dalam studi ini, variabel iklim harian diekstraksi dari lokasi pusat setiap lokasi (lihat koordinat di atas).
2.6 Analisis statistik
Model Bayesian dipasang menggunakan paket R brms (v2.19.0; Bürkner, 2017 ). Kami menggunakan prior default. Konvergensi rantai MCMC dinilai secara visual dan dengan menghitung nilai R-hat. Kami menghitung prediksi dan efek marginal menggunakan distribusi posterior, menghitung median dan interval kredibel 95% (selanjutnya disebut ‘95% CrI’). Kami menyimpulkan bukti statistik untuk efek ketika 95% CrI tidak mencakup nol.
2.6.1 Awal aktivitas harian, akhir aktivitas harian dan durasi aktivitas harian
Variasi dalam permulaan aktivitas relatif, akhir aktivitas relatif, dan durasi aktivitas diurnal dari keenam spesies dianalisis menggunakan tiga model campuran linier Bayesian (LMM), satu untuk setiap variabel respons. Dalam ketiga model ini, kami menyertakan struktur efek tetap yang sama. Model berisi efek tetap: habitat (faktor 2 tingkat, ‘perkotaan’ dan ‘hutan’), spesies (faktor 6 tingkat), waktu dalam setahun (faktor 2 tingkat, ‘pra-perkembangbiakan’ dan ‘pasca-perkembangbiakan’), tahun (faktor 2 tingkat, ‘2020’ dan ‘2021’), suhu minimum harian, dan curah hujan harian. Jenis kelamin tidak disertakan dalam model menyeluruh karena jantan dan betina diidentifikasi hanya pada tiga spesies (lihat di bawah). Untuk memungkinkan efek perkotaan yang berbeda di seluruh spesies dan di seluruh waktu dalam setahun, kami menyertakan interaksi 2 arah antara habitat dan spesies, dan habitat dan waktu dalam setahun. Kami menyertakan interaksi ini karena mereka secara langsung menguji prediksi kami (lihat Pendahuluan). Lokasi pengambilan sampel dan tanggal pengamatan disertakan sebagai intersepsi efek acak. Pola variasi dalam waktu relatif mulai dan berakhirnya aktivitas serupa antara lokasi pengambilan sampel dalam tipe habitat (Gambar S4 dan S5 ). Untuk memungkinkan adanya perbedaan dalam variasi antar dan dalam individu di seluruh habitat, model ini menyertakan intersepsi acak ID burung spesifik habitat (yaitu pemodelan variasi antar individu untuk setiap habitat) dan istilah varians residual spesifik habitat (yaitu pemodelan variasi dalam individu untuk setiap habitat). Model ini dipasang dengan menjalankan tiga rantai MCMC yang masing-masing terdiri dari 50.000 iterasi termasuk 20.000 iterasi pemanasan, yang dibuang, dan pengambilan sampel setiap 10 iterasi setelahnya. Untuk menyelidiki apakah kondisi perkotaan memengaruhi aktivitas harian kedua jenis kelamin secara setara, kami menjalankan kembali model awal dan akhir yang dijelaskan di atas untuk burung hitam, burung pipit besar, dan burung pipit pipit, spesies yang dapat ditentukan jenis kelaminnya berdasarkan ciri-ciri bulu, dengan penambahan jenis kelamin dan interaksi antara jenis kelamin dan habitat, jenis kelamin dan waktu dalam setahun, serta jenis kelamin dan spesies sebagai efek tetap (model-model ini dipasang dengan menjalankan tiga rantai MCMC yang masing-masing terdiri dari 75.000 iterasi, termasuk 50.000 iterasi pemanasan, dan pengambilan sampel setiap 10 iterasi setelahnya).
2.6.2 Tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal
Kami menggunakan model campuran linear tergeneralisasi (GLMM) dengan struktur kesalahan binomial untuk menganalisis proporsi waktu individu diklasifikasikan sebagai aktif (yaitu tingkat aktivitas) selama fase diurnal (yaitu dari pukul 10:00 hingga 16:00). Kami menggunakan jenis GLMM yang sama untuk juga menganalisis proporsi waktu individu diklasifikasikan sebagai aktif selama fase nokturnal (yaitu dari pukul 22:00 hingga 02:00). Kami pertama-tama menjalankan kedua GLMM ini secara terpisah, termasuk struktur efek tetap dan acak yang sama yang ditentukan dalam model onset/end/duration. Karena GLMM binomial standar tidak menyertakan variasi residual, dan dengan demikian variasi dalam individu tidak dapat dihitung, kami menyertakan efek acak tingkat observasi spesifik habitat yang memungkinkan kami untuk memodelkan variasi dalam individu dalam tingkat aktivitas (yaitu variasi residual). Kami kemudian menggabungkan dua istilah respons (yaitu proporsi aktivitas diurnal dan nokturnal) dalam satu model binomial bivariat tunggal. Model ini menyertakan efek tetap dan struktur efek acak yang sama yang ditetapkan di atas untuk masing-masing model respons tunggal, tetapi memungkinkan kami untuk memodelkan korelasi dalam dan antar-individu dari tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal; karenanya, secara efektif menguji keberadaan hipotesis trade-off antara tingkat aktivitas nokturnal dan diurnal. Untuk analisis ini, kami hanya menyertakan pengamatan (baik diurnal maupun nokturnal) di mana data individual tersedia untuk setidaknya 50% dari total panjang jendela diurnal atau nokturnal (yaitu bahwa seorang individu telah direkam setidaknya 50% dari total waktu yang relevan untuk jendela waktu tertentu). GLMM binomial ini dipasang dengan menjalankan tiga rantai MCMC masing-masing 100.000 iterasi, termasuk 25.000 iterasi pemanasan dan pengambilan sampel setiap 50 iterasi setelahnya.
2.6.3 Variasi dalam dan antar individu, dan pengulangan, dalam sifat aktivitas
Model-model yang disajikan di atas memberi kita estimasi varians antar-individu untuk populasi perkotaan dan hutan. Kami menggunakan ini untuk menghitung pengulangan spesifik habitat untuk permulaan dan akhir relatif aktivitas harian dan untuk durasi aktivitas diurnal. Pengulangan dihitung dengan membagi variasi antar-individu dengan total variasi fenotipik (yaitu proporsi total varians yang dijelaskan oleh perbedaan antar-individu; Nakagawa & Schielzeth, 2010 ). Penggunaan distribusi posterior penuh untuk membuat perhitungan ini memungkinkan kami untuk secara langsung menghitung 95% CrI untuk nilai pengulangan.
3 HASIL
3.1 Awal Relatif Aktivitas Harian
Kami memperoleh data untuk permulaan aktivitas 262 individu, 149 individu di habitat perkotaan dan 113 individu di hutan, dari enam spesies, dengan total 3855 pengamatan. Rata-rata, aktivitas dimulai 0,46 jam sebelum matahari terbit di habitat perkotaan (simpangan baku [SD] = 1,08 jam) dan 0,13 jam sebelum matahari terbit di habitat hutan (SD = 0,78 jam; Gambar 1a ). Efek perkotaan pada permulaan aktivitas bervariasi di antara spesies (Gambar 1a ; Gambar S6a ; Tabel S2 ). Robin perkotaan dan burung hitam memulai aktivitas mereka, rata-rata, 30 dan 33 menit lebih awal, masing-masing, daripada rekan-rekan hutan mereka (Gambar S6a ). Permulaan aktivitas tit besar perkotaan, tit biru, dunnock dan chaffinch tidak berbeda secara signifikan dari rekan-rekan hutan mereka (Gambar S6a ). Efek perkotaan pada permulaan aktivitas tidak bervariasi sepanjang tahun. Pada kedua musim, efek perkotaan sebelum dan sesudah perkembangbiakan secara konsisten negatif (Gambar S6b ), dengan perbandingan formal efek musiman ini tidak menghasilkan perbedaan yang signifikan (Gambar S6b ). Suhu minimum harian dan curah hujan tidak dikaitkan dengan waktu dimulainya aktivitas (Tabel S2 ). Efek perkotaan pada permulaan aktivitas relatif tidak berbeda antara jantan dan betina pada tiga spesies yang datanya tersedia
Variasi dalam waktu permulaan aktivitas lebih tinggi pada burung perkotaan dibandingkan pada burung hutan (Tabel S2 ; Gambar 2a ), baik antar individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar antar individu di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = 0,102 [+0,020, +0,188]) dan dalam individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar dalam individu [yaitu residual] di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = 0,259 [+0,225, +0,292]). Pengulangan permulaan aktivitas relatif serupa di seluruh habitat (estimasi [95% CrI] untuk burung hutan = 0,169 [0,104, 0,234]; estimasi [95% CrI] untuk burung perkotaan = 0,159 [0,112, 0,213]); estimasi pengulangan ini tidak berbeda satu sama lain (estimasi perbedaan posterior [95% CrI] = −0,008 [−0,088, +0,063]).
3.2 Akhir Relatif Aktivitas Harian
Kami memperoleh data untuk akhir aktivitas 213 individu, 117 di habitat perkotaan dan 96 di hutan, dari enam spesies dengan total 2601 pengamatan. Rata-rata, aktivitas berakhir 0,74 jam setelah matahari terbenam di habitat perkotaan (SD = 1,04 jam) dan 0,56 jam sebelum matahari terbenam di habitat hutan (SD = 0,95 jam; Gambar 1c ). Efek perkotaan pada akhir aktivitas bervariasi di antara spesies (Gambar 1c ; Gambar S6c ; Tabel S3 ), dengan burung chaffinch dan burung hitam menunjukkan pergeseran yang lebih besar pada akhir aktivitas (Gambar S6c ); hanya burung chaffinch yang menunjukkan perbedaan signifikan pada akhir aktivitas antara habitat perkotaan dan hutan, dengan burung chaffinch perkotaan mengakhiri aktivitasnya lebih lambat daripada burung chaffinch hutan ( Gambar S6c ). Efek perkotaan pada akhir aktivitas tidak bervariasi sepanjang tahun (Gambar S6d ). Suhu minimum harian memprediksi akhir aktivitas secara negatif: semakin dingin hari tertentu, semakin lambat akhir aktivitas (Tabel S3 ). Curah hujan harian tidak dikaitkan dengan waktu berakhirnya aktivitas (Tabel S3 ). Dampak perkotaan terhadap berakhirnya aktivitas relatif tidak berbeda antara pria dan wanita (Gambar S7b ).
Variasi pada waktu akhir aktivitas lebih tinggi pada burung kota daripada pada burung hutan (Tabel S3 ; Gambar 2b ), khususnya dalam individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar antar-individu di habitat kota dan hutan [95% CrI] = 0,099 [−0,004, +0,201]; estimasi posterior perbedaan deviasi standar dalam-individu [yaitu residual] di habitat kota dan hutan [95% CrI] = 0,050 [+0,008, +0,094]). Meskipun variasi dalam-individu lebih tinggi, pengulangan akhir aktivitas relatif lebih tinggi pada burung kota (estimasi [95% CrI] = 0,115 [0,069, 0,172]) daripada pada burung hutan (estimasi [95% CrI] = 0,060 [0,023, 0,120]); estimasi pengulangan ini tidak berbeda secara statistik satu sama lain (estimasi perbedaan posterior [95% CrI] = 0,0,053 [−0,016, +0,122]).
3.3 Durasi aktivitas diurnal
Menggabungkan estimasi harian dari awal dan akhir aktivitas, kami memperkirakan durasi aktivitas harian (yaitu waktu yang berlalu antara awal dan akhir aktivitas pada hari tertentu) untuk 195 individu dari lima spesies dengan total 1968 pengamatan harian. Estimasi durasi rata-rata aktivitas diurnal adalah 12,2 jam (SD = 1,7 jam) untuk burung perkotaan dan 11,7 jam (SD = 1,6 jam) untuk burung hutan. Efek perkotaan pada durasi aktivitas diurnal bervariasi di antara spesies (Tabel S4 ; Gambar S8a ), dengan chaffinch dan robin menunjukkan perbedaan terkait habitat terbesar (Gambar S8b ); namun, tidak ada spesies yang menunjukkan perbedaan signifikan dalam durasi aktivitas antara habitat perkotaan dan hutan (Gambar S8b ). Efek perkotaan pada durasi aktivitas tidak bervariasi sepanjang tahun (Gambar S8c ). Secara keseluruhan, perbedaan antara perkotaan dan hutan dalam durasi aktivitas menunjukkan interval kredibel yang besar, yang mencakup nol pada fase pra-perkembangbiakan dan pasca-perkembangbiakan, dan tidak berbeda satu sama lain (Gambar S8c ). Curah hujan harian tidak memprediksi durasi aktivitas (Tabel S4 ). Durasi aktivitas lebih pendek pada tahun 2021 dibandingkan dengan tahun 2020 (Tabel S4 ) dan suhu minimum harian berhubungan positif dengan durasi aktivitas diurnal (Tabel S4 ).
Variasi dalam durasi aktivitas lebih tinggi pada burung perkotaan daripada pada burung hutan (Tabel S4 ; Gambar 2c ), baik antar individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar antar individu di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = 0,278 [+0,076, +0,472]) dan dalam individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar dalam individu [yaitu residual] di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = 0,269 [+0,196, +0,342]). Pengulangan durasi aktivitas lebih tinggi pada burung perkotaan (estimasi [95% CrI] = 0,149 [0,080, 0,226]) daripada pada burung hutan (estimasi [95% CrI] = 0,063 [0,022, 0,145]); estimasi pengulangan ini berbeda satu sama lain (estimasi perbedaan posterior [95% CrI] = 0,081 [+0,001, +0,167]).
3.4 Tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal
Kami memperoleh data untuk menghitung tingkat aktivitas diurnal untuk 274 individu, 147 di habitat perkotaan dan 127 di hutan, total 3785 pengamatan. Secara keseluruhan, burung perkotaan aktif 48,5% dari fase diurnal mereka (SD = 11,7%); burung hutan aktif 49,7% dari hari mereka (SD = 15,4%). Tingkat aktivitas diurnal bervariasi antara spesies (Tabel S5 ; Gambar S9a,b ), dengan tit besar, tit biru dan robin menunjukkan tingkat aktivitas tertinggi (Gambar S9a ). Populasi perkotaan dan hutan memiliki tingkat aktivitas diurnal yang sama untuk semua spesies (Gambar S9b ). Tidak ada perbedaan dalam tingkat aktivitas diurnal antara burung perkotaan dan hutan baik pada waktu sebelum atau sesudah berkembang biak dalam setahun (Gambar S9c ). Tahun penelitian, suhu minimum harian dan curah hujan tidak berhubungan dengan tingkat aktivitas diurnal (Tabel S5 ). Variasi tingkat aktivitas diurnal lebih rendah pada burung perkotaan dibandingkan pada burung hutan (Tabel S5 ; Gambar 2d ), baik antar individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar antar individu di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = −0,182 [−0,312, −0,056]) dan dalam individu (estimasi posterior perbedaan deviasi standar dalam individu [yaitu residual] di habitat perkotaan dan hutan [95% CrI] = −0,237 [−0,265, −209]).
Kami memperoleh data untuk menghitung tingkat aktivitas nokturnal untuk 300 individu, 176 di habitat perkotaan dan 124 di hutan, yang berjumlah 5106 pengamatan. Secara keseluruhan, burung perkotaan aktif 4,1% dari fase nokturnal (SD = 9,6%); burung hutan aktif 1,6% dari periode nokturnal (SD = 4,9%). Di semua spesies, populasi perkotaan menunjukkan tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi daripada populasi hutan (Gambar S10b ), dan efek ini sangat kuat untuk dunnock (peningkatan 48,8% di habitat perkotaan), blackbird (peningkatan 42,4% di habitat perkotaan) dan robin (peningkatan 36,0% di habitat perkotaan; Gambar 10b ). Populasi perkotaan menunjukkan tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi dalam fase pra dan pasca-perkembangbiakan (Gambar S10c ), dengan efek yang sangat kuat dalam fase pasca-perkembangbiakan (Gambar S10c ). Tahun penelitian, suhu minimum harian, dan curah hujan tidak terkait dengan tingkat aktivitas nokturnal (Tabel S6 ). Variasi antar individu dalam tingkat aktivitas nokturnal lebih rendah pada burung perkotaan dibandingkan pada burung hutan (Gambar 2e ; Tabel S6 ). Variasi antar individu dalam tingkat aktivitas nokturnal tidak berbeda di seluruh habitat (Gambar 2e ; Tabel S6 ).
Setelah menilai efek urban pada variasi dan rata-rata tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal secara terpisah, kami menggabungkan kedua model dalam model bivariat tunggal (yaitu memiliki dua variabel respons) untuk mengukur apakah individu mengompensasi pada siang hari untuk peningkatan aktivitas nokturnal. Sebanyak 5871 observasi dengan informasi untuk tingkat aktivitas nokturnal dan diurnal atau keduanya disertakan dalam model ini. Kami tidak menemukan bukti statistik korelasi negatif (seperti yang diprediksi) atau positif antara tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal di habitat urban atau hutan pada tingkat antar-individu (yaitu nilai korelasi berbeda dari nol; Tabel S7 , Gambar 2f ); namun, tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal berkorelasi negatif pada tingkat dalam-individu di hutan, tetapi tidak di habitat urban (Tabel S7 , Gambar 2f ). Besarnya korelasi antara dan dalam individu dalam tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal tidak berbeda secara signifikan di seluruh habitat (estimasi posterior perbedaan korelasi tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal di seluruh habitat: antara individu [95% CrI] = 0,273 [−0,063, 0,609]; dalam individu [95% CrI] = 0,104 [−0,044, 0,251]).
4 DISKUSI
Untuk menguji bagaimana kondisi perkotaan memengaruhi pola aktivitas di berbagai spesies burung pengicau, kami melakukan studi telemetri otomatis yang bersamaan, komparatif, dan mendalam, yang mencakup individu dari dua populasi perkotaan dan dua populasi hutan selama 2 tahun. Analisis kumpulan data ini menunjukkan bahwa burung perkotaan memiliki pola aktivitas yang dimodifikasi dengan, secara keseluruhan, permulaan aktivitas yang lebih awal, tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi, dan lebih banyak variasi antar dan dalam individu dalam permulaan dan akhir aktivitas daripada burung hutan. Selain itu, temuan kami mengungkapkan bahwa efek (korelatif) kondisi perkotaan pada pola aktivitas harian bervariasi di antara spesies dalam komunitas burung pengicau dan bahwa efek tersebut konsisten di antara jenis kelamin.
Seperti yang diharapkan, spesies yang bangun pagi menunjukkan pergeseran terkuat dalam pola aktivitas diel pada kondisi perkotaan. Burung hitam perkotaan (baik jantan maupun betina) dan burung robin menunjukkan permulaan aktivitas lebih awal daripada rekan-rekan mereka di hutan. Perbedaan perilaku tersebut telah dijelaskan untuk burung hitam jantan (misalnya Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ) dan untuk burung great tit betina yang sedang mengerami telur (Tomotani et al., 2023 ; Womack et al., 2023 ), tetapi tidak jelas apakah pola ini akan ada pada spesies lain (misalnya burung robin). Kami tidak menemukan efek yang signifikan secara statistik dari kondisi perkotaan pada waktu permulaan aktivitas burung blue tit dan dunnock. Namun, perlu dicatat bahwa data kami menunjukkan kecenderungan yang jelas bagi spesies ini untuk memulai aktivitas mereka lebih awal di habitat perkotaan daripada di hutan. Burung great tit dan chaffinch perkotaan memulai aktivitas harian mereka pada waktu yang sama dengan rekan-rekan mereka di hutan. Hasil-hasil untuk pola-pola perilaku aktivitas ini kontras dengan upaya-upaya sebelumnya untuk mengukur dampak faktor-faktor perkotaan pada waktu bernyanyi (Kempenaers et al., 2010 ; Silva et al., 2014 ). Dalam kasus tersebut, burung hitam, burung robin, tetapi juga burung tit besar dan burung tit biru yang terpapar cahaya buatan pada malam hari ditemukan mulai bernyanyi lebih awal daripada burung-burung lain di habitat gelap (Kempenaers et al., 2010 ; Silva et al., 2014 ). Kedua set hasil tersebut tidak saling eksklusif, karena burung tit besar dan burung tit biru mungkin mulai bernyanyi lebih awal di habitat perkotaan saat masih berada di tempat bertengger malam mereka (yaitu sebelum dimulainya aktivitas). Menariknya, efek ALAN pada waktu bernyanyi (Silva et al., 2014 ) dan efek urban pada pola aktivitas yang dilaporkan di sini memiliki peringkat yang sama di antara spesies, dengan efek terkuat pada burung blackbird dan robin, kemudian pada burung great tit dan blue tit, dan kemudian pada burung chaffinch (yang tidak ditemukan perbedaan untuk waktu dimulainya bernyanyi atau pola aktivitas di Silva et al., 2014 ). Sementara mekanisme yang menjelaskan respons khusus spesies ini terhadap kondisi urban belum jelas, telah disarankan bahwa sensitivitas alami spesies terhadap kondisi cahaya rendah berperan (McNeil et al., 2005 ; Thomas et al., 2002 ), dengan spesies yang sangat peka cahaya menunjukkan perubahan yang lebih kuat dalam perilaku diel (misalnya burung blackbird dan robin) daripada spesies yang kurang peka cahaya (misalnya burung chaffinch dan dunnock). Selain itu atau sebagai alternatif, respons yang berbeda dapat dikaitkan dengan spesialisasi makanan (Morelli et al., 2023)). Sebagaimana dibuktikan dalam penelitian sebelumnya, dampak perkotaan pada akhir aktivitas jauh lebih lemah dibandingkan dengan dampak pada awal aktivitas. Meskipun data kami tidak menyediakan mekanisme untuk kontras antara dampak perkotaan pada awal dan akhir aktivitas, tingkat seleksi yang lebih tinggi diharapkan pada sifat-sifat yang diekspresikan di pagi hari (Hau et al., 2017 ), yang mungkin membuat sifat-sifat ini rentan terhadap dampak perkotaan yang lebih kuat.
Efek urban pada pola aktivitas diel tidak bervariasi sepanjang tahun untuk waktu awal dan akhir aktivitas, durasi aktivitas diurnal, atau tingkat aktivitas pada siang hari. Misalnya, untuk waktu awal aktivitas, di mana efek urban yang besar ditemukan untuk burung hitam dan burung robin, kemajuan aktivitas pada individu urban serupa dalam fase pra-perkembangbiakan dan fase pasca-perkembangbiakan. Dengan demikian, kami tidak menemukan dukungan untuk prediksi awal kami, yang menunjukkan bahwa bangun pagi pada burung hitam dan burung robin urban tidak semata-mata terkait dengan perubahan fisiologi reproduksi (Dominoni, Helm, et al., 2013 ; Dominoni, Quetting, et al., 2013 ). Jika demikian halnya, kami akan menemukan perbedaan yang lebih kuat antara burung urban dan burung hutan selama musim kawin, atau tepat sebelum itu ketika burung bersiap untuk berkembang biak (yaitu selama fase pertumbuhan gonad yang meningkatkan produksi hormon steroid dan selama perkawinan; Gwinner, 1975 ). Akan tetapi, sementara burung-burung kota menunjukkan, rata-rata, tingkat aktivitas nokturnal yang lebih tinggi daripada rekan-rekan mereka di hutan, peningkatan aktivitas nokturnal di kota khususnya tinggi pada fase pasca-perkembangbiakan dibandingkan dengan fase pra-perkembangbiakan. Yang menarik, sementara tingkat aktivitas nokturnal meningkat di lingkungan kota, kami tidak menemukan bukti efek carry-over ke siang hari. Kami meramalkan bahwa tingkat aktivitas nokturnal yang tinggi akan berkorelasi dengan tingkat aktivitas diurnal yang lebih rendah, khususnya di lingkungan kota tempat burung lebih aktif di malam hari. Akan tetapi, kami menemukan indikasi korelasi negatif ini di hutan tetapi tidak di habitat kota: ada korelasi negatif antara tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal pada tingkat individu di hutan tetapi tidak di habitat kota. Ini mungkin berarti bahwa burung hutan memiliki kemampuan, atau kebutuhan, untuk mengimbangi aktivitas yang lebih tinggi di malam hari dengan lebih banyak beristirahat di siang hari. Sebaliknya, burung perkotaan dapat dicegah beristirahat di siang hari karena gangguan manusia dan kebisingan lalu lintas (Connelly et al., 2020 ), atau mereka mungkin lebih mampu mempertahankan tingkat aktivitas yang lebih tinggi sepanjang 24 jam. Tren serupa, tetapi tidak signifikan secara statistik, dari korelasi (negatif) antara tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal ditemukan pada tingkat antar-individu di hutan, yang menunjukkan pemisahan relung temporal antara individu (yaitu, dengan individu yang secara konsisten menunjukkan tingkat aktivitas tinggi di siang hari memiliki tingkat aktivitas rendah di malam hari dan sebaliknya).
Analisis kami lebih lanjut mengungkap efek urban yang kuat pada tingkat variasi antar dan dalam individu pada waktu dimulainya aktivitas, waktu berakhirnya aktivitas, dan durasi aktivitas diurnal: untuk sifat-sifat ini, individu urban berperilaku kurang sinkron satu sama lain (yaitu variasi antar individu yang lebih tinggi di habitat urban daripada di hutan) dan juga berperilaku kurang konsisten (yaitu variasi dalam individu yang lebih tinggi di habitat urban daripada di hutan). Baru-baru ini berteori bahwa kondisi urban dapat meningkatkan variasi fenotipik (Thompson et al., 2022 ). Pola seperti itu telah didokumentasikan untuk fenologi burung (Capilla-Lasheras et al., 2022 ) dan juga mulai muncul untuk sifat morfologi dan perilaku (Dominoni et al., 2014 ; Thompson et al., 2022 ). Upaya sebelumnya untuk mengukur perbedaan dalam variasi fenotip antara populasi perkotaan dan non-perkotaan tidak dapat, bagaimanapun, mengurai sumber variasi yang menghasilkan peningkatan variasi yang diamati dalam populasi perkotaan (Capilla-Lasheras et al., 2022 ). Mengingat kemampuan kami untuk mengukur variasi antar dan dalam individu dalam sifat yang terkait dengan pola aktivitas, temuan kami mungkin menunjukkan bahwa variasi genotip yang lebih tinggi (yaitu variasi antar individu yang lebih tinggi) dan tingkat plastisitas yang lebih tinggi (yaitu variasi dalam individu yang lebih tinggi) ada dalam populasi perkotaan, setidaknya dalam kaitannya dengan sifat pengatur waktu yang diselidiki di sini. Heterogenitas habitat yang lebih tinggi (Capilla-Lasheras et al., 2022 ; Morelli et al., 2023 ), efek bawaan akibat pembiasaan terhadap kondisi lingkungan mikro (misalnya ALAN) atau variasi yang lebih tinggi dalam gangguan manusia langsung di habitat perkotaan (Gaynor et al., 2018 ; Geraghty & O’Mahony, 2016 ) dapat menyebabkan variasi dalam individu yang lebih tinggi melalui plastisitas di habitat perkotaan. Hal ini tidak berarti bahwa populasi perkotaan lebih plastis daripada populasi non-perkotaan, tetapi hanya bahwa mereka terpapar pada serangkaian kondisi lingkungan yang lebih bervariasi (Baythavong, 2011 ; Gomez-Mestre & Jovani, 2013)). Menariknya, meskipun variasi fenotipik yang lebih tinggi (antar dan dalam individu) dalam sifat-sifat pengaturan waktu pada populasi perkotaan, variasi dalam tingkat aktivitas diurnal dan nokturnal cenderung lebih rendah di habitat perkotaan. Saat ini kami tidak memiliki penjelasan untuk pengamatan bahwa tingkat aktivitas, baik siang maupun malam, burung hutan lebih bervariasi daripada tingkat aktivitas burung perkotaan. Namun, hasil ini menyoroti bahwa peningkatan yang dihipotesiskan dalam variasi fenotipik di habitat perkotaan tidak berlaku untuk semua sifat fenotipik. Hasil-hasil ini juga menekankan bahwa pemahaman mekanistik tentang bagaimana kondisi perkotaan memengaruhi variasi fenotipik sangat penting untuk memprediksi respons khusus sifat terhadap urbanisasi, konsekuensi kebugaran, dan efek eko-evolusinya (Senzaki et al., 2020 ).
5 KESIMPULAN
Dengan menggunakan telemetri otomatis pada beberapa populasi perkotaan dan hutan dari enam burung passerine untuk merekam pola aktivitas mereka, kami telah menunjukkan bahwa hubungan antara urbanisasi dan perubahan pola aktivitas bervariasi antar spesies, mungkin karena perbedaan spesies dalam kepekaan terhadap kondisi cahaya rendah. Yang penting, pergeseran pola aktivitas populasi perkotaan ini bergantung pada waktu dalam setahun, dengan efek perkotaan pra-perkembangbiakan pada waktu dimulainya aktivitas lebih kuat daripada efek perkotaan pasca-perkembangbiakan. Sebaliknya, peningkatan aktivitas nokturnal yang terkait dengan habitat perkotaan jauh lebih kuat pada fase pasca-perkembangbiakan dibandingkan dengan fase pra-perkembangbiakan. Populasi perkotaan menunjukkan variasi fenotipik yang lebih tinggi daripada populasi hutan, seperti yang dilaporkan di sini untuk waktu aktivitas tetapi tidak untuk tingkat aktivitas, yang berkontribusi pada pemahaman kita tentang mekanisme penyesuaian terhadap kondisi perkotaan. Hasil kami juga memiliki implikasi metodologis. Misalnya, model statistik yang digunakan dalam penelitian ekologi sering kali mengasumsikan varians konstan di seluruh kelompok pengamatan. Asumsi ini mungkin sering dilanggar saat membandingkan populasi hewan perkotaan dengan non-perkotaan. Namun, teknik pemodelan terkini dapat mencakup prediktor pada komponen varians, melonggarkan asumsi ini dan berpotensi mengungkap sepenuhnya dampak perkotaan pada rata-rata dan variasi fenotipik. Karena dampak perkotaan pada pola aktivitas burung bervariasi antara spesies dan sepanjang tahun, diperlukan pendekatan yang bernuansa untuk sepenuhnya memahami sejauh mana perubahan yang disebabkan perkotaan dalam ritme aktivitas dapat bersifat adaptif dan/atau berdampak pada kesehatan hewan.
